3.2 Transporte xilemático

3.2.1. Composición de la savia xilemática

La composición y concentración de los elementos minerales y solutos orgánicos en la savia xilemática depende de factores como la especie vegetal, el suministro de elementos minerales a la raíz, la asimilación de nutrientes minerales en la raíz y el reciclaje de nutrientes. Asimismo la composición y particularmente la concentración de solutos son fuertemente influenciados por el grado de dilución por agua (Sección 2.9) y por lo tanto dependen de la tasa de transpiración y de la hora del día. Asimismo la composición y concentración de la savia xilemática cambia de manera típica durante la ontogénesis vegetal (Tabla 3.2). En soya durante la etapa reproductiva declina el caudal de savia xilemática y la concentración de algunos nutrientes minerales en la savia disminuye y de otros aumenta. Esta declinación en la concentración de nutrientes minerales puede revertirse al desvainar la planta, lo que refleja un alivio en la competición de demanda por fotosintatos entre vainas y raíces, conduciendo de este modo a una mayor toma y carga de nutrientes minerales en el xilema.

En especies perennes en climas templados la composición de la savia xilemática cambia de manera típica durante las estaciones no solo en solutos orgánicos (e.g., removilizados en primavera) sino también en la concentración del nitrato y el pH. En la savia xilemática los cationes polivalentes metales pesados existen principalmente en forma orgánica complejados con ácidos orgánicos, aminoácidos y péptidos. En especies anuales ambos el número y la distribución de estos complejos varían con la edad vegetal.

La forma y proporción de las varias fracciones nitrogenadas en la savia xilemática depende de la forma de suministro del nitrógeno (NO ; NH ; N₂ fijado), el centro predominante de reducción del nitrato (raíces ó vástagos) y la proporción de nitrógeno reciclado (Sección 3.4.4). Excepto a muy altos suministros externos de NH la concentración xilemática de NH es muy baja, en maíz está en el rango de 1 mм, independiente de si el nitrógeno es suministrado como NH ó NO . La concentración de ácidos orgánicos en la savia xilemática depende principalmente de la relación de toma radical catión–anión. (Tabla 2.39) y la forma de suministro de nitrógeno. También puede presentarse en la savia xilemática de especies anuales altas concentraciones de azúcar, por ejemplo, en maíz donde puede presentarse hasta 5 mм, y en soya los azucares pueden explicar cerca del 15% del carbón orgánico total en la savia. La savia xilemática puede también contener enzimas como las peroxidasas que probablemente derivan de elementos del xilema en maduración (Sección 2.8).

Las fitohormonas son un constituyente normal de la savia xilemática, particularmente las citoquininas que son principalmente sintetizadas en la raíz (Sección 5.6). Recientemente ha atraído amplio interés la concentración del ácido abscísico (ABA) en la savia xilemática como una posible señal radical química no hidráulica para el vástago acerca del estado hídrico radical y también sobre la fuerza del suelo. Como el suelo se seque disminuye la conductancia estomatal antes de disminuir el turgor foliar, y se ha mostrado que se presentan relaciones inversas ente la conductancia estomatal y las concentraciones de ABA en la savia xilemática. Asimismo bajo condiciones de campo, por ejemplo en maíz, se ha encontrado que están estrechamente relacionados la conductancia estomatal con la concentración de ABA en la savia xilemática pero no con el estado hídrico foliar actual ni con las concentraciones de ABA en la hoja total. Hay una cantidad considerable de evidencia de que las altas concentraciones de ABA, ú otros “inhibidores” diferentes al ABA, en la savia xilemática están también causalmente involucrados en una disminución de la extensión y división celular y, de esta modo, también con la elongación foliar en respuesta al suelo secado ó compactado. Como el suelo se seque se incrementan ambos la composición iónica y el pH de la savia xilemática, y asimismo esto puede alterar el particionamiento del ABA en las células foliares y conducir a un transporte preferencial de ABA hacia las células guarda (Sección 5.6).

El incremento en las concentraciones de ABA en la savia xilemática en plantas deficientes de nitrógeno y sus consecuencias para las relaciones planta-agua y crecimiento foliar son discutidos en el Capitulo 6. Las señales hormonales derivadas de la raíz en la savia xilemática también afectan notoriamente el transporte a larga distancia de nutrientes minerales, por ejemplo, vía caudal xilemático, la tasa de transferencia xilema–floema (Sección 3.3.4) y la distribución de nutrientes minerales dentro del vástago (Sección 3.2.4).

3.2.2 Interacciones a lo largo de la vía , descarga del xilema

A lo largo de la vía del transporte de solutos en los vasos no vivos del xilema (i.e., en el apoplasto), desde las raíces hacia las hojas se presentan interacciones importantes entre los solutos y ambos las paredes celulares de los vasos y las células parenquimáticas que circundan el xilema. Las principales interacciones son la adsorción de intercambio de cationes polivalentes en las paredes celulares, y la resorción (toma) y liberación de elementos minerales y de solutos orgánicos por las células vivas circundantes (parénquima del xilema y floema).

3.2.2.1 Adsorción de intercambio y resorción

Las interacciones entre los cationes y grupos cargados negativamente en las paredes celulares de los vasos del xilema (y traqueidas) son similares a aquellas en el AFS del cortex radical (Fig. 2.2). El transporte a larga distancia de cationes en el xilema puede compararse con el movimiento iónico en un intercambiador de cationes con un correspondiente declive en la tasa de translocación de cationes como el Ca²⁺ y Cd²⁺, en relación al agua, ó aniones como el fosfato. Esta adsorción de intercambio de cationes no se limita a los vasos del xilemáticos, también las paredes celulares del tejido circundante toman parte en estas reacciones de intercambio.

El grado de retraso en la translocación de cationes depende de la valencia del catión (Ca²⁺ > K⁺), de su propia actividad, de la actividad de cationes que compiten, de la densidad de cargas de grupos negativos (dicotiledóneas > monocotiledóneas), del pH de la savia xilemática que puede variar entre 5 y 7 y del diámetro de los vasos del xilema. La tasa de translocación en el xilema de cationes metales pesados se realza mucho cuando los iones son complejados, por ejemplo, en el caso de cobre, zinc ó cadmio.

Los solutos pueden también ser resorbidos (“secuestrados” ó “descargados”, ver abajo) desde el xilema (apoplasto) hacia células vivas (transporte hacia el citoplasma y vacuola) a lo largo de la vía de la savia xilemática desde las raíces hacia las hojas. Por lo menos para la resorción de potasio, la bomba de eflujo de protones de la membrana plasmática de células parenquimáticas del xilema es la fuerza motriz para el antiporte H⁺/K⁺. Con la creciente longitud de la vía, asimismo puede disminuir la concentración de aminoácidos en la savia xilemática por ejemplo, en leguminosas noduladas. Sin embargo, puede también presentarse lo opuesto, es decir un incremento en la concentración de solutos por un factor de dos ó mas, como se ha encontrado para calcio y magnesio en ricino.

La resorción desde el xilema puede ser el resultado cualquiera del almacenamiento transitorio ó permanente en el parénquima del xilema y otros tejidos del tallo, ó de la transferencia xilema–floema, mediada por células especializadas (células de transferencia del parénquima del xilema, Sección 3.3.4). En algunas especies vegetales, es muy importante la resorción de ciertos elementos minerales desde la savia xilemática y puede tener consecuencias importantes para la nutrición mineral en estas plantas. Esto es mas evidentes en las llamadas especies vegetales natrofóbicas (Sección 10.2). En estas especies vegetales (e.g., Phaseolus vulgaris) el Na⁺ es retenido principalmente en las raíces y en el tallo inferior, mientras que en especies natrofílicas (e.g., remolacha azucarera) sucede fácilmente la translocación hacia las hojas (Fig. 3.2).

Fig. 3.2 Distribución del sodio en fríjol (Phaseolus vulgaris L.) y remolacha azucarera (Beta vulgaris L.) 24 h después de que se suplió radicalmente 5 mм ²²NaCl. Autoradiograma.

Esta restringida translocación ascendente del Na⁺ es causada por la acumulación selectiva de Na⁺ en las células parenquimáticas del xilema junto con su retranslocación hacia las raíces (Fig. 3.10). En ricino estos dos componentes conducen a un agotamiento en la concentración de Na⁺ desde 0.8 a 0.2 mм en corriente ascendente del xilema.

La resorción de Na⁺ desde la savia xilemática es por lo tanto un mecanismo efectivo para restringir la translocación hacia las laminas foliares. Este mecanismo, sin embargo, no es necesariamente ventajoso para la tolerancia a las sales en plantas (ver además Sección 16.6) y también es desventajoso en plantas forrajeras. Para nutrición animal el contenido de sodio en el forraje debe ser por lo menos 0.2% Como se muestra en la Tabla 3.3, en Lolium perenne y Trifolium repens, el Na⁺ es translocado fácilmente hacia los vástagos, mientras que en Phleum pratense y Trifolium hybridum esta translocación es bastante limitada. Es evidente que a fin de aumentar el contenido de sodio en el forraje es más importante la selección adecuada de especies vegetales que la aplicación de fertilizantes de sodio.

La resorción desde la savia xilemática en raíces y tallos puede también ser un factor determinante en la distribución de micronutrientes en plantas. En ciertas especies, como fríjol y girasol, el molibdeno es acumulado preferentemente en el parénquima del xilema de raíces y tallos. En estas especies se presenta un abrupto gradiente en la concentración de molibdeno desde las raíces hacia las hojas (Tabla 3.4). En contraste, en otras especies, como tomate, el molibdeno es translocado rápidamente desde la raíz hacia las hojas. De acuerdo a este hallazgo, cuando es alto el suministro de molibdeno en el medio nutritivo, se presenta más rápido toxicidad en tomate que en fríjol ó girasol.

3.2.2.2 Liberación ó secreción

La composición de la savia del xilema a lo largo de la vía de transporte puede también cambiar mediante la liberación ó secreción de solutos desde las células circundantes. Por ejemplo, en no leguminosas suplidas con nitrato, disminuye la concentración de nitrato en la savia xilemática como aumenta la longitud de la vía, mientras que la concentración  de nitrógeno orgánico, glutamina en particular, aumenta. Por otro lado, en leguminosas noduladas (donde se presente fijación de N₂), la relación de amidas a aminoácidos cambia a favor de los aminoácidos.

Además de estos aspectos específicos de la translocación del nitrógeno, la liberación ó secreción de nutrientes minerales desde el parénquima del xilema (y tejido del tallo en general) es de gran importancia para el mantenimiento de un suministro continuo de nutrientes para las partes caulinares en crecimiento. En periodos de amplio suministro a las raíces, los nutrientes minerales son resorbidos desde la savia xilemática, mientras que en periodos de insuficiente suministro a las raíces ellos son liberados en la savia xilemática. Los cambios en el contenido de potasio y nitrato en la base caulinar reflejan este funcionamiento de los tejidos cercanos al xilema en respuesta a cambios en los estados nutricionales vegetales. A partir de esta información se ha desarrollado una prueba rápida para nitrato en la base del tallo como medio para recomendar las dosis de aplicación de fertilizantes nitrogenados (Sección 12.3.8).

3.2.2.3 Descarga del xilema en hojas

A pesar de la resorción caulinar a lo largo de la vía la mayoría de solutos y agua son transportados en los vasos del xilema hacia las hojas. Aquí el agua es preferentemente transportada por las venas principales hacia sitios de rápida evaporación como los márgenes foliares, ó desde las terminaciones venosas vía movimiento simplástico principalmente hacia los estomas. Aunque en hojas de especies de pastos C₃ y C₄ las paredes de las venas en la vaina del haz están suberizadas, ello no proporciona una barrera contra el flujo apoplástico de agua y solutos. Dependiendo de la concentración y composición de solutos en la savia xilemática que entra a la hoja, y la tasa de perdida de agua por transpiración, a lo largo de su corriente por la hoja puede enriquecerse varias veces la concentración de solutos en centros previsibles, como por ejemplo, en los márgenes foliares. Esto es particularmente cierto cuando las concentraciones de elementos minerales son altas en el medio radical (e.g., sustratos salinos) y para elementos minerales como el boro y silicio (Sección 3.2.4). A menos que no se remueva algo de esta excesiva acumulación de solutos en los puntos terminales de la corriente transpiratoria, por ejemplo, mediante su carga en el floema, por gutación, como se ha mostrado para boro ó en glándulas epidérmicas en halófitas, se presentara necrosis en las puntas ó márgenes foliares (Fig. 3.7). Esto refleja la insuficiente resorción de solutos a lo largo de la vía de la corriente transpiratoria por la hoja.

Se puede conseguir evitar la excesiva acumulación de solutos en el apoplasto foliar mediante otros mecanismos aparte de la toma por las células foliares mediante la formación de sales de baja solubilidad en el apoplasto. Esta estrategia parece ser usada particularmente para la eliminación de calcio soluble en gimnospermas. Los cristales de oxalato de calcio son abundantes en acículas de varias gimnospermas en las paredes celulares del mesófilo y particularmente del floema y en la pared exterior de la epidermis (Fig. 3.3). Este mecanismo de precipitación parece ser una vía segura de hacer frente con una continua importación de calcio desde el xilema el cual es escasamente exportado al floema (Sección 3.4.3) y donde tienen que mantenerse muy bajas las concentraciones iónicas en el simplasto. Se desconoce el origen del ácido oxálico en el apoplasto. El ácido oxálico puede ser liberado desde el citoplasma ó formado en el apoplasto durante la degradación oxidativa del ácido ascórbico el cual sirve como antioxidante y se presenta en el apoplasto en concentraciones bastante altas.

Fig. 3.3 Cristales de oxalato de calcio en el apoplasto de acículas. (Izquierda) Micrografía del floema de una acícula de Junipera chinensis; (derecha) micrografía de un poro estomatal de una acícula de Picea abies (L.) Karst. (Cortesía de S. Fink, 1991a, c.)

Por supuesto, la importación de solutos desde el xilema hacia las hojas y la evaporación del agua no conduce necesariamente a la acumulación de solutos en el apoplasto foliar. En plantas de rápido crecimiento con un bajo suministro de nutrientes, la concentración de solutos en la savia xilemática declina abruptamente desde las raíces hacia las hojas y dentro de la lámina foliar desde la base a la punta. Por ejemplo, en cebada la concentración de magnesio en la savia xilemática disminuye desde la base a la punta desde 1.1 a 0.1 mм y para potasio desde 18.0 a 8.0 mм. Similarmente, en tomate el agua liberada por gutación desde las puntas foliares estuvo virtualmente libre de solutos inorgánicos.

Es solo recientemente que ha habido un gran interés en estudiar los mecanismos involucrados en la toma foliar de solutos desde el apoplasto. Esta “descarga del xilema” ó “secuestro” de solutos desde el apoplasto foliar ahora es razonablemente bien entendida para la toma de aminoácidos en leguminosas y un numero de árboles perennifolios. Las células de la vaina del haz son centros de intensa excreción neta de protones lo que acidifica el apoplasto (Fig. 3.4), el gradiente de protones a través de la membrana plasmática actúa como fuerza motriz para el cotransporte de aminoácidos y ureidos. En leguminosas la actividad de la bomba de protones es alta antes del llenado de vainas y desaparece durante la formación de vainas. En la membrana plasmática de células foliares parece estar establecida la existencia de al menos dos sistemas separados de transporte para aminoácidos alifáticos.

Fig. 3.4 Modelo para el secuestro de solutos desde la savia xilemática (“descarga del xilema”) en células foliares

Aunque no hay información disponible sobre los mecanismos por los que los nutrientes minerales son secuestrados desde el apoplasto foliar, también es probable un cotransporte protón–anión para aniones inorgánicos (e.g., NO ) (Fig. 3.4) como está establecido para células radicales (Fig. 2.9). La toma de cationes nutrientes minerales puede ser mediada por un mecanismo antiporte–protón como se ha mostrado para la resorción de K⁺ del xilema en el tejido caulinar. En vista de las frecuentes altas concentraciones de nutrientes minerales en la savia xilemática y en el apoplasto foliar, por ejemplo entre 5 y 18 mм K⁺ los canales iónicos en la membrana plasmática de células foliares (Fig. 3.4) pueden muy probablemente jugar un rol clave en la “descarga del xilema” de lo que en la toma iónica por células rizodérmicas (Sección 2.4.2). Se disponen de varios métodos para obtener el fluido apoplástico foliar y la aplicación de estos métodos no solo para la determinación de concentraciones de fitohormonas en el apoplasto foliar sino también de nutrientes minerales mejoraran nuestro conocimiento del mecanismo de este paso final del transporte a larga distancia en el xilema desde las raíces a las hojas.

3.2.3 Efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y translocación

La tasa del flujo hídrico a través de la raíz (transporte a corta distancia) y en los vasos del xilema (transporte a larga distancia) es determinada por la presión radical y la tasa de transpiración. Un aumento en la tasa de transpiración puede, ó no puede, realzar la toma y translocación de elementos minerales en el xilema. Se puede conseguir el realce de varias formas, como se muestra en la Fig. 3.5. El esquema A es cierto para elementos minerales como boro y silicio, excepto en el caso del arroz de aniego (Sección 10.3.2). El esquema C puede ser importante para plantas cultivadas en suelo (Sección 15.2), particularmente en sustratos salinos (Sección 16.6). Independiente de la transpiración la toma y tasa de translocación de elementos minerales depende predominantemente de los siguientes factores:

Fig. 3.5 Modelo de los posibles efectos realzantes de las altas tasas de transpiración sobre la toma y translocación de elementos minerales en raíces. A. Transporte “pasivo” de elementos minerales a través del apoplasto hacia el estele. B. Eliminación más rápida de los elementos minerales liberados en los vasos xilemáticos. C. Incremento en el caudal de la solución externa hacia el rizoplano y eventualmente en el espacio libre aparente cortical, favoreciendo la toma activa en el simplasto. E, endodermis; X, xilema; flecha, flujo de agua (A y C ver texto)

1. Edad vegetal. En plántulas y plantas jóvenes con una pequeña área de superficie foliar, los efectos realzantes de la transpiración usualmente son ausentes; la toma de agua y transporte de solutos en el xilema hacia los vástagos son determinados principalmente por la presión radical. Como la edad y el tamaño vegetal aumenten, aumenta la importancia relativa de la tasa de transpiración, particularmente para la translocación  de elementos minerales.

2. Hora del día. En hojas hasta el 90% de la transpiración total es estomatal. Durante el periodo de luz, las tasas de transpiración y de este modo el posible realce de la toma y translocación de elementos minerales son mucho mayores que durante el periodo de oscuridad. Las caídas transitorias a corto plazo en las tasas de translocación de elementos minerales al comienzo del periodo oscuro reflejan el cambio de caudal mediado por la transpiración a mediado por la presión radical. Un consistente y sincronizado patrón diurno de la tasa de transpiración y la tasa de toma de potasio y nitrato es probablemente causado por los cambios en la disponibilidad radical de carbohidratos ó por el control por retroalimentación en la toma.

Las leguminosas noduladas muestran un particular patrón diurno en el transporte del nitrógeno fijado hacia el vástago. La abrupta disminución en el caudal xilemático conducido por transpiración durante el periodo oscuro es compensada por un abrupto aumento en la concentración del nitrógeno fijado (como ureidos, ver Capitulo 7) en la savia xilemática, manteniendo de este modo constante la tasa total de transporte xilemático de nitrógeno fijado durante todo el ciclo luz/oscuridad.

3. Concentración externa. Es bien conocido que un aumento en la concentración de elementos minerales en el medio nutritivo puede realzar el efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y translocación  de elementos minerales. Esto es más probable el resultado del transporte que se muestra en los esquemas A y C en la Fig. 3.5. Usualmente, las tasas de translocación son mas sensibles a las diferentes tasas de transpiración que a las tasas de toma, como se muestra para sodio en la Tabla 3.5. El efecto de la transpiración sobre el potasio es insignificante comparando con el sodio. Esta diferencia corresponde a las diferencias en las isotermas de toma de estos elementos a crecientes concentraciones externas (Fig. 2.22). A bajas concentraciones externas el flujo xilemático de nitratos en plantas de maíz tampoco es afectado al disminuir la tasa de transpiración a 50%, y  se requiere una reducción en la tasa de transpiración a 20% antes que se evidencie una mayor declinación en el flujo de nitratos.

4. Tipo de elemento mineral. Bajo de otro modo condiciones comparables (e.g., edad vegetal y concentración externa), el efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y transporte sigue una jerarquía de elementos minerales típicamente definida. Usualmente ausente ó solo bajo para potasio, nitrato y fosfato pero puede ser significante para sodio (Tabla 3.5) ó calcio. Por lo general, la transpiración realza la toma y translocación de moléculas no cargadas a mayor grado que para los iones. Hay una estrecha relación entre la tasa de transpiración y la tasa de toma de ciertos herbicidas. La toma y translocación de elementos minerales en forma de moléculas es de gran importancia en los casos de boro (ácido bórico; Fig. 2.13) y silicio (ácido monosilícico; ver también Sección 10.3). Se muestra para plantas de avena una estrecha correlación entre la transpiración y la toma de silicio en la Tabla 3.6.

Hay una perfecta concordancia entre el contenido de silicio medido en plantas y aquel previsto a partir de los valores de transpiración (agua perdida por concentración de silicio en la solución del suelo). Por lo tanto la acumulación de silicio en la materia seca caulinar puede ser un parámetro adecuado para calcular la eficiencia de uso del agua (WUE; kg materia seca producida/kg agua transpirada) en cereales cultivados en campo bajo agua lluvia. Sin embargo, este parámetro no es adecuado, por ejemplo, en plantas cultivadas bajo diferentes regímenes de irrigación así como en plantas cultivadas en soluciones nutritivas, ó cuando se comparan diferentes genotipos dentro de una especie como cebada.

Aun en plantas donde se encuentran estrechas correlaciones entre la transpiración y la toma de silicio, las raíces no son completamente permeables al transporte radial del silicio. En células endodérmicas de trigo se hallan grandes deposiciones de silicio aumentando desde las zonas radicales apicales a las básales y tales deposiciones endodérmicas son típicas para cereales cultivados en campo.

La ausencia de efecto de las tasas reducidas de transpiración sobre el transporte de la raíz al vástago de nutrientes minerales puede indicar una alta proporción de transferencia de xilema a floema en el tejido caulinar, ó un correspondiente aumento en las concentraciones xilemáticas de los nutrientes minerales. Alternativamente, recientemente se ha enfatizado en la intervención de un componente no transpiracional del transporte xilemático, es decir el llamado contraflujo de Münch. Este componente se basa en el reciclaje de agua derivada del caudal floemático de solutos desde vástagos a raíces (Sección 3.4.4) y la liberación de esta agua, y algunos de estos solutos (fracción reciclada) en el xilema. De acuerdo a Tanner & Beevers (1990) las cantidades calculadas de agua reciclada de este modo varían entre 9% (a altas tasas de transpiración) y 30% (a bajas tasas de transpiración) de la toma radical total de agua en plantas de maíz. Por varias razones se ha cuestionado los valores en este alto rango por Smith (1991). No obstante, el reciclaje de agua en plantas debe tomarse en cuenta con relación al reciclaje de nutrientes minerales en general y la distribución caulinar del calcio en particular (Sección 3.4.3).

3.2.4. Efecto de la tasa de transpiración sobre la distribución caulinar

El transporte xilemático a larga distancia de exclusivamente un elemento mineral se espera que presente un marcado patrón de distribución en los órganos caulinares que depende de ambos la tasa de transpiración (e.g., ml g^–1 peso seco cada día) y duración de la transpiración (e.g., edad del órgano). Esto es cierto, por ejemplo, para manganeso, en donde la misma planta (árbol de arce) y edad foliar similar las “hojas de sol” (altas tasas de transpiración) tienen contenidos más altos de manganeso en su materia seca que las “hojas de sombra” (bajas tasas de transpiración). Ambos la distribución y el contenido de silicio usualmente reflejan la perdida de agua de varios órganos. El contenido de silicio aumenta con la edad foliar y es particularmente alto en las espigas de cereales como cebada. Aún dentro de cierto tejido, la distribución de silicio semeja la vía del flujo transpiracional en el apoplasto. El silicio es depositado en las paredes de las células epidérmicas ó en el pericarpo y capa externa de aleurona de semillas de pastos como Setaria italica.

La distribución de boro también está relacionada con la perdida de agua del órgano caulinar, como se muestra por la distribución de boro en vástagos de colza en respuesta al suministro creciente de boro (Fig. 3.6). El gradiente típico en las tasas de transpiración en los órganos caulinares (hojas > vainas >> semillas) corresponde al gradiente en el contenido de boro.

Fig. 3.6