3.4 Importancia relativa del floema y el xilema para el transporte a larga distancia de los nutrientes minerales

3.4.1 General

Son difíciles de hacer valoraciones cuantitativas precisas sobre la importancia relativa del transporte floemático y xilemático de solutos hacia partes ú órganos vegetales. Para tales valoraciones no solo se requieren las concentraciones de solutos, sino también la velocidad del transporte y el área transversal de los vasos conductores, de acuerdo a la siguiente relación:

Transferencia de masa específica         =          velocidad         x          concentración

(g h^–1 cm^–2)                                         (cm h^–1)                         (mg ml^–1)

La velocidad de transporte xilemático y floemático varía enormemente. Frecuentemente se hallan en promedio velocidades entre 10 y 100 cm h^–1, y las tasas  en el floema son usualmente mucho menores que en el xilema. En pedúnculos de fruto de lupino blanco, se han reportado velocidades máximas de 22 cm h^–1 en el floema y 147 cm h^–1 en el xilema.

Nuestro conocimiento actual acerca de la importancia relativa de la importación y exportación de elementos minerales en el xilema y floema hacia partes ú órganos vegetales se basa principalmente en análisis detallados de la savia floemática y xilemática en diferentes partes caulinares en plantas individuales y los correspondientes contenidos de elementos minerales en las partes caulinares en sucesivas cosechas.

3.4.2 Nutrientes minerales con alta movilidad floemática

Para nutrientes minerales con alta movilidad floemática como potasio, fósforo ó nitrógeno como N–amino, la importancia relativa del transporte floemático y xilemático a un órgano depende principalmente de la etapa de desarrollo del órgano como se muestra en la Tabla 3.10 para el N–amino durante la vida de una hoja individual.

A lo largo de la vida de la hoja la planta de ricino alimentada con nitrato, fue alta la importación de nitrógeno por la savia xilemática y continuó a una alta tasa y solo declino al inicio de la senescencia. La adicional importación floemática de nitrógeno durante la rápida expansión foliar fue seguida por un abrupto incremento en la exportación floemática de tal manera que la exportación fue mayor que la importación. La importación de nitrato represento solo una pequeña fracción del nitrógeno importado. Las tasas de exportación floemática de nitrógeno coincidieron estrechamente con las tasas netas de fijación de CO₂ por la lámina.

Se han obtenido en principio, datos similares sobre el curso del tiempo para la importación y exportación xilemática y floemática de potasio y fósforo durante la vida de hojas individuales en cebada. Una falta de cambio en los contenidos netos de los elementos minerales altamente móviles en el floema en hojas completamente expandidas es por lo tanto un reflejo de ó el cese de la importación ó, mas probable, de un equilibrio entre la importación y exportación (retranslocación).

3.4.3 Nutrientes minerales de baja movilidad floemática; Ejemplo Calcio

Debido a sus bajas concentraciones en la savia floemática (Sección 3.3.2) la importación del calcio hacia demandas en crecimiento como los ápices caulinares, hojas jóvenes ó frutos se presenta casi exclusivamente en el xilema, mientras que la importación floemática es insignificante como se mostró para ricino en la Tabla 3.11. Esto contraste marcadamente con el potasio del cual la mayoría (yemas terminales) y por lo menos la mitad (hojas jóvenes) de la importación total neta se presenta por el floema. La importación floemática de magnesio contribuye en un 25 y 40% de la importación total, respectivamente.

A fin de cubrir la relativamente alta demanda de calcio de las demandas en crecimiento, particularmente en especies vegetales dicotiledóneas que tienen una alta capacidad de intercambio catiónico en el apoplasto (Sección 8.6), se requiere un mayor caudal xilemático hacia estos órganos. Frutos en desarrollo de maní y tubérculos de papa son excepciones ya que ellos pueden cubrir parte de su demanda de calcio mediante su toma directa desde la solución del suelo. Los ápices caulinares, las hojas jóvenes, particularmente aquellas rodeadas de hojas maduras (e.g., col), y los frutos carnosos se caracterizan por bajas tasas de transpiración e inherentes bajas tasas de caudal xilemático. Por lo tanto son endémicas la deficiencia de calcio y los llamados desordenes relacionados con la deficiencia de calcio como la quemadura apical en lechuga, la podredumbre del final de floración en tomate, y la mancha amarga en manzanos. Para revisiones  comprensivas del tema, ver Bangerth (1979), Kirkby (1979) y Marschner (1983).

Para aumentar el contenido de calcio en hojas ó frutos en crecimiento, es más efectivo incrementar las tasas de translocación en los frutos que incrementar el suministro del calcio en el sustrato (Tabla 3.12). Como lo esperado, el potasio debido a su alta movilidad floemática no es afectado por estos tratamientos. Además, hay una marcada correlación negativa, entre la tasa de crecimiento y el contenido de calcio en la materia seca de frutos en crecimiento, mientras que otra vez esto no es observado con el potasio. Las altas tasas de crecimiento se basan en altos influjos de solutos vía floema y así correlacionadas con alto influjo de potasio, pero muy bajo influjo de calcio. Además, en órganos con bajas tasas de transpiración, como frutos carnosos, un alto caudal floemático de solutos cualquiera deprime fuertemente, ó aún invierte la dirección del flujo xilemático. Este contraflujo de agua en el xilema puede ser considerable, por ejemplo en frutos de uva y conducen a la exportación desde los frutos de ambos calcio y solutos orgánicos.

Las altas tasas de transpiración en todo el vástago, sin embargo, frecuentemente disminuyen en vez de incrementar el influjo de calcio en órganos de baja transpiración como las rosetas del coliflor. Bajo estas condiciones el caudal xilemático es dirigido a hojas exteriores de alta transpiración a expensas de las hojas internas ó las rosetas. La inhibición de la transpiración (por alta humedad relativa ó durante el periodo oscuro) usualmente favorece la dirección del caudal xilemático hacia órganos de baja transpiración. Por ejemplo en col china, un incremento en la humedad relativa durante la noche incrementa las concentraciones de calcio en las hojas internas 64% y disminuye la proporción de cabezas con quemadura apical en un 90%. En plantas de papa  sometidas a secado del suelo, puede reducirse significativamente la necrosis de tubérculos relacionada con la deficiencia de calcio mediante la aspersión foliar de antitranspirantes y una correspondiente alteración de los gradientes del potencial hídrico hoja–tubérculo. El encogimiento diurno (durante el periodo lumínico) y el hinchamiento (durante el periodo oscuro) de las rosetas del coliflor ó de la col están estrechamente correlacionados con los cambios correspondientes en el caudal xilemático y el flujo de calcio hacia varias partes de los vástagos.

Bajo condiciones de baja transpiración, el caudal xilemático desde las raíces hacia los vástagos es determinado por la presión radical. La importación de agua y calcio vía xilema a órganos de baja transpiración depende por lo tanto fuertemente de la presión radical. La disponibilidad de agua en el medio de enraizado, particularmente durante el periodo oscuro, es de este modo crucial para el transporte a larga distancia de calcio a órganos de baja transpiración con alta demanda de calcio para su crecimiento. De acuerdo con esto, un alto potencial osmótico de la solución del suelo (e.g., salinidad del suelo) disminuye ambos presión radical y el influjo de calcio hacia hojas jóvenes ó frutos e induce síntomas de deficiencia de calcio.

Estas relaciones son mostradas en la Tabla 3.13 para hojas en expansión de fresa. La alta presión radical, como es indicada por la intensidad de gutación, esta estrechamente correlacionada con una incrementada concentración de calcio en las hojas en expansión y cualquiera la ausencia ó solo síntomas suaves de deficiencia de calcio (necrosis apical). El magnesio, el cual es altamente móvil en el floema, solo es ligeramente afectado por la presión radical. La presión radical además depende fuertemente de la respiración radical y el suministro de oxigeno a las raíces. La interrupción de la aireación de la solución nutritiva durante la noche no tiene efecto sobre la acumulación de calcio en raíces de tomate pero redujo el transporte hacia al tallo en 42% y hacia las hojas en 82%. Está bien documentado un incremento en la pudrición terminal de la inflorescencia en el tomate por una pobre aireación en el medio de enraizado.

La tasa de importación de calcio hacia las demandas en crecimiento también depende de la formación de nuevos centros de intercambio catiónico en el apoplasto (paredes celulares) que actúan como demanda para calcio y por consiguiente es removido desde los centros de intercambio en los terminales de los vasos xilemáticos. Esto puede contribuir a la bien documentada abrupta disminución en la tasa de importación de calcio por unidad de agua transpirada después del cese de crecimiento por extensión de hojas y frutos.

En la regulación fina de la tasa de importación del calcio hacia demandas en crecimiento, juega un rol importante un componente no vascular, presumiblemente un transporte célula a célula ligado con un contratransporte de auxinas (IAA). El transporte basipétalo polar (descendente) de IAA en tejidos jóvenes se presenta muy probablemente mediante un simporte H⁺–IAA en una extremidad de la célula y un eflujo de IAA regulado por Ca²⁺ en la otra. Por consiguiente, el Ca²⁺ es requerido para el transporte basipétalo polar de IAA. Simultáneamente, el transporte de IAA esta ligado con un transporte acropétalo polar (ascendente) de calcio. La tabla 3.14 muestra que en segmentos de hipocótilo en girasol el transporte del calcio es mayor hacia lo apical (más joven) con relación a la extremidad basal de los segmentos, y se realza marcadamente mediante la aplicación de IAA. Este efecto realzante puede deteriorarse por TIBA, un inhibidor del transporte polar de IAA.

Esta relación causal entre el transporte de IAA y calcio en un tejido puede también demostrarse en hojas jóvenes de lechuga, en diferentes órganos caulinares de árboles de mango y en frutos jóvenes de tomate (Tabla 3.15). El pretratamiento con TIBA inhibió el transporte basipétalo polar de IAA desde el fruto joven y simultáneamente deprimió el transporte acropétalo polar de calcio hacia el fruto. En contraste, las tasas de transporte acropétalo de ⁸⁶Rb(K) y agua no fueron afectados por el tratamiento con TIBA.

La creciente importación de calcio hacia los frutos, sin embargo, no es ventajosa bajo todas las circunstancias. En tomate, por ejemplo, los factores ambientales que realzan la importación de calcio hacia los frutos incrementan la incidencia del “moteado dorado” como un desorden fisiológico causado por un exceso en vez de una deficiencia de calcio en el tejido. En el tejido con moteo dorado se encontraron altos niveles de calcio junto con muchos cristales de oxalato de calcio. La abundante formación de cristales de oxalato de calcio en el apoplasto de acículas en gimnospermas (Fig. 3.3) es otro ejemplo de la excesiva importación de calcio a un órgano, y es particularmente evidente en árboles cultivados en suelos calcáreos.

3.4.4 Retranslocación y ciclaje de nutrientes

Con excepción del calcio y presumiblemente también manganeso, la importación xilemática de nutrientes y la exportación (retranslocación) floemática es una característica normal a lo largo de la vida de una hoja individual. Varios evidencias indican una rápida transferencia xilema a floema en las láminas foliares e involucra solo una pequeña fracción del contenido foliar total (fracción de “ciclaje”; Fig. 2.26) en este proceso. Una porción considerable de estos nutrientes es retranslocada en el floema de los vástagos de vuelta a las raíces y puede por lo tanto servir para varias funciones. Ellos pueden ser usados para llevar información acerca del estado nutricional de los vástagos y, vía retroregulación, también controlar su toma radical (Sección 2.5.6). En especies vegetales natrofóbicas la retranslocación floemática es un componente importante en el mantenimiento de los bajos contenidos foliares de sodio (Fig. 3.10). Esto también es cierto para algunas natrofilicas, especies tolerantes a las sales como la caña pero no para otras como la cebada.

En especies vegetales en las que el vástago proporciona el mayor centro para la reducción de nitrato (Sección 8.2) se requiere retranslocación floemática de nitrógeno reducido de los vástagos hacia las raíces para satisfacer la demanda radical de nitrógeno reducido para crecimiento. Sin embargo, frecuentemente cantidades considerables de nutrientes retranslocados son de nuevo cargados en el xilema radical para ser transportados de vuelta al vástago, i.e., se ciclan en la planta. Para el potasio se ha demostrado convincentemente que por lo menos en ciertas especies vegetales el ciclaje es un proceso importante para el mantenimiento del balance de cargas en vástagos y raíces de plantas alimentadas con nitrato (ver abajo). En término más generales el ciclaje de los nutrientes puede ser un medio útil de limar fluctuaciones de suministros externos para corresponder más consistentemente a una demanda. El ciclaje de nutrientes minerales puede también ser importante para compensar, por lo menos en parte, la heterogénea distribución de nutrientes minerales en la zona de enraizado, por ejemplo en el caso del zinc, pero no en el caso del hierro. En general, el ciclaje de nutrientes minerales no debe considerarse en todo caso como un mecanismo regulador específico para un nutriente mineral particular. En muchos casos el ciclaje puede bien ser la consecuencia del mecanismo y dirección del transporte floemático gobernado por el transporte de azúcares desde las hojas como fuente hacia las raíces como demanda.

Se han hecho estudios comprensivos sobre el ciclaje de nutrientes minerales en lupino blanco y ricino por Jeschke & Pate (1991b). Algunos de sus datos son resumidos en la Tabla 3.16, que presenta la importación y exportación de nutrientes minerales desde la lámina foliar, la retranslocación a través del floema y el ciclaje a través de las raíces. Como ya se ha mostrado para nitrógeno reducido (Tabla 3.10), y es también el caso para potasio, sodio y magnesio, lo exportado a través del floema puede comprender una gran fracción de lo importado a través del xilema. La exportación floemática de calcio es insignificante en ricino pero inesperadamente alta en lupino blanco. Esta alta exportación de calcio probablemente se relaciona con las concentraciones excepcionalmente altas de ácidos orgánicos (principalmente succinato) en la savia del floema de lupino blanco y es indicativo de la fuerte quelación del calcio. Entre un 82 y 100% de los elementos minerales exportados son retranslocados al floema de vuelta  a las raíces, y una alta proporción de potasio y manganeso es ciclada, i.e., ellos son otra vez cargados en el xilema y transportados a los vástagos (Tabla 3.16). Para calcio y sodio no se puede dar datos precisos pero el ciclaje es de poca importancia. Para el ciclaje del potasio, datos correspondientes de otras especies vegetales son 20% en tomate y 30% en trigo y centeno.

El ciclaje de nutrientes es de particular importancia para la nutrición del nitrógeno en plantas. En plantas de cebada alimentadas con nitrato, del nitrógeno translocado por el xilema hacia los vástagos (100%), hasta el 79% fue retranslocado por el floema como nitrógeno reducido de vuelta a las raíces; de este 79%, alrededor del 21% fue incorporado en el tejido radical y el remanente ciclado de vuelta por el xilema a los vástagos. En plantas jóvenes de trigo y centeno el 60% del nitrógeno reducido en la savia xilemática representa fracción ciclada. En trigo durante toda la ontogénesis 10–17% de nitrógeno y 12–33% del azufre en la savia xilemática es derivado de la fracción reciclada en el floema desde los vástagos hacia las raíces. Por consiguiente, en plantas alimentadas con nitrato la proporción de nitrato del nitrógeno total de la savia xilemática puede usarse como indicador de la reducción radical de nitrato solo en especies vegetales en las cuales la reducción del nitrato está confinada solamente a las raíces. Sin embargo, la situación es más complicada para especies vegetales que reducen el nitrato en ambos raíces y vástagos. En ricino, por ejemplo, cerca de la mitad de la reducción de nitrato se presenta en las raíces. La mayoría del nitrógeno reducido en las raíces es translocado por el xilema hacia los vástagos, del cual una porción considerable es retranslocada por el floema hacia las raíces y se cicla de vuelta por el xilema hacia los vástagos. De este modo, a un momento dado de muestreo de savia xilemática, una considerable proporción del nitrógeno reducido habrá ya sido ciclado por lo menos una vez por toda la planta. Esto también puede mantenerse para azufre reducido.

El centro predominante para la reducción del nitrato en las plantas (raíces ó vástagos) también puede tener un impacto importante en el ciclaje del potasio (Fig. 3.12). El potasio juega un rol importante como contraión para el transporte xilemático del nitrato (Sección 2.9). Después de la reducción caulinar del nitrato, tiene que mantenerse el balance de cargas mediante el correspondiente incremento neto en los aniones ácidos orgánicos (Sección 2.5.4). Como alternativa al almacenamiento en las vacuolas de las células foliares, los aniones ácidos orgánicos (principalmente malato) y el potasio como catión acompañante pueden ser retranslocados por el floema hacia las raíces. Después de la descarboxilación de los ácidos orgánicos, el potasio puede actuar de nuevo como contraión para el transporte xilemático del nitrato hacia el vástago. Se ha proporcionado fuerte apoyo para este modelo por Touraine et al. (1990) en soya, que reduce cerca del 90% del nitrato en los vástagos. Se encontraron en estas plantas estrechas correlaciones entre la reducción caulinar del nitrato, la retranslocación floemática del potasio y de aniones ácidos orgánicos (principalmente malato), las descarboxilaciones radical y la liberación de bicarbonato. Como puede predecirse a partir de este modelo, el someter el vástago a la luz resulta en una realzada liberación radical de bicarbonatos, y en tallos alimentados con potasio el malato induce el incremento en la toma neta de nitrato y el consumo neto de protones por las raíces (i.e., liberación de bicarbonato).