9.1 Hierro

9.1.1 General

9.1.2 Constituyentes del sistema redox que contienen hierro

9.1.3 Otras enzimas que requieren hierro

9.1.4 Desarrollo del cloroplasto y fotosíntesis

9.1.5 Localización y estado de ligamiento del hierro

9.1.6 Respuestas radicales a la deficiencia de hierro

9.1.7 Deficiencia y toxicidad por hierro

9.1.1 General

En sistemas aireados mantenidos en el rango del pH fisiológico, las concentraciones de Fe³⁺ y de Fe²⁺ iónicos están debajo de 10^-15 м. Por lo tanto los quelatos de Fe(III) y ocasionalmente del Fe(II) son las formas dominantes del hierro soluble en el suelo y soluciones nutritivas. Por lo general, es preferentemente tomado el Fe(II) comparando con el Fe(III), pero esto también depende de la especie vegetal (Estrategia I y II, Sección 2.5.6). En el transporte a larga distancia en el xilema, hay un predominio de complejos de Fe(III) (Sección 3.2).

El hierro como un elemento de transición caracterizado por la relativa facilidad por la que este puede cambiar su estado de oxidación:

+e^-

Fe³⁺   ⇌   Fe²⁺

-e^-

y por su habilidad para formar complejos octaédricos con varios ligandos. Dependiendo del ligando, varia ampliamente el potencial redox del Fe(II/III). Esta variabilidad da su especial importancia en los sistemas biológicos redox. La alta afinidad del hierro por varios ligandos (e.g., ácidos orgánicos ó fosfato inorgánico) hace improbable que los Fe³⁺ ó Fe²⁺ iónicos tengan alguna importancia en el transporte a corta ó a larga distancia en las plantas. Además, en sistemas aeróbicos muchos quelatos de hierro de bajo peso molecular, y el hierro libre en particular (cualquiera Fe³⁺ ó Fe²⁺) es muy efectivo en producir radicales de oxigeno é hidroxilo y compuestos relacionados, por ejemplo

O₂   +   Fe²⁺    →   O    +   Fe³⁺

ó en la reacción de Fenton

H₂O₂   +   Fe²⁺    →   Fe³⁺   +   OH^-   +   OH^•

Estos radicales son responsables principalmente de la peroxidación de los ácidos grasos poliinsaturados de los lípidos de membrana (Sección 2.3). Para evitar el daño oxidativo el hierro tiene cualquiera que ser fuertemente enlazado ó incorporado en estructuras (e.g., proteínas hemo y no hemo) lo cual permite reacciones reversibles controladas de oxidación–reducción.

-e^-

Fe(II)    ⇌   Fe(III)

+e^-

incluyendo aquellas en la protección antioxidante.

9.1.2 Constituyentes del sistema redox que contienen hierro

9.1.2.1 Proteínas hemo

Las proteínas hemo mejor conocidas son los citocromos, que contienen un complejo de hierro hemo-porfirina (Fig. 9.1) como un grupo prostético. Los citocromos son constituyentes de los sistemas redox en cloroplastos (Fig. 5.1) en mitocondrias, y también un componente en la cadena redox de la nitrato reductasa (Fig. 8.2). Se ha discutido en el Capitulo 7 el rol particular del hierro en la leghemoglobina y nitrogenasa. Hay alguna evidencia de que pequeñas cantidades de leghemoglobina están también presentes en las raíces de plantas que no son capaces de formar nódulos radicales. Esta leghemoglobina puede actuar como una molécula señal que indica deficiencia de O₂ y da comienzo a un cambio metabólico hacia la fermentación.

Fig. 9.1 Rol del hierro en la biosíntesis de coenzimas hemo y clorofila.

Otras enzimas hemo son las catalasas y peroxidasas. Bajo condiciones de deficiencia de hierro, declina la actividad de ambos tipos de enzima. Esto es particularmente el caso de la actividad catalasa en hojas (Tabla 9.1). La actividad de esta enzima es por lo tanto una indicadora del estado nutricional del hierro en plantas (Sección 12.4).

La catalasa facilita la dismutación del H₂O₂ a agua y O₂ de acuerdo a la reacción

H₂O₂   →   H₂O    + ½ O₂

La enzima juega un rol importante en asociación con la superóxido dismutasa (Sección 9.2.3), así como en la fotorrespiración y en la vía del glicolato (Fig. 5.4).

Son abundantes en plantas las peroxidasas de varios tipos (isoenzimas). Ellas catalizan las siguientes reacciones:

XH₂   +   H₂O₂   →   X   +   2H₂O

y

XH   +   XH   +   H₂O₂   →   X—X   +   2H₂O

Se ha dado en la Fig. 5.2 un ejemplo del primer tipo de reacción, que muestra el rol de la ascorbato peroxidasa en la detoxificación del H₂O₂ en los cloroplastos. En el segundo tipo de reacción, las peroxidasas de la pared celular catalizan la polimerización de los fenoles a lignina. Las peroxidasas son abundantes particularmente en las paredes celulares epidérmicas y rizodérmicas y se requieren para la biosíntesis  de lignina y suberina. Ambas vías sintéticas requieren de compuestos fenólicos y H₂O₂ como sustratos. La formación de H₂O₂ se cataliza mediante la oxidación del NADH en la interfase membrana plasmática/pared celular. Los principios de estas reacciones son como sigue:

En raíces deficientes en hierro, se deprime mucho la actividad peroxidasa y se acumulan fenólicos en la rizodermis, por ejemplo, en girasol. Los fenólicos son también liberados a tasas mucho mayores desde raíces de plantas deficientes en hierro comparando con plantas suficientes en hierro. Ciertos fenólicos como el ácido cafeico, son muy efectivos en la quelación y reducción del Fe(III) inorgánico, y son un componente de la Estrategia I en la adquisición del hierro (Sección 2.5.6). Puede ser que las alteraciones en la formación de la pared celular de las células rizodérmicas bajo deficiencia de hierro (ver Fig. 9.4) estén causalmente relacionadas con la deteriorada actividad de la peroxidasa.

9.1.2.2 Proteínas de hierro-azufre

En estas proteínas no hemo el hierro está coordinado como clusters al grupo tiol de la cisteína ó al azufre inorgánico, ó a ambos. La mejor conocida es la ferredoxina, que actúa como trasmisora de electrones en un número de procesos metabólicos básicos de acuerdo al principio:

Los detalles de la función de la ferredoxina en estos procesos han sido discutidos en las secciones relevantes. En hojas deficientes de hierro, se disminuye el contenido de ferredoxina a un grado similar al contenido de clorofila (Tabla 9.2), y la caída en el nivel de ferredoxina está asociado con una menor actividad de la nitrato reductasa (NRA). Ambos, el contenido de ferredoxina y de NRA puede ser restablecido mediante el resuministro de hierro. En vista de la intervención del hierro en varios pasos de la reducción del nitrato (Fig. 8.2) se esperan correlaciones positivas entre el suministro de hierro, el contenido de ferredoxina y la reducción del nitrato.

Otro ejemplo de proteínas de hierro–azufre son aquellas isoenzimas superóxido dismutasas (SOD) que contienen hierro como un componente metálico del grupo prostético (FeSOD). Las superóxido dismutasas detoxifican los radicales libres anión superóxido (O ) mediante la formación de H₂O₂ (Fig. 5.1) y pueden contener Cu, Zn, Mn ó Fe como componentes metálicos (Sección 9.2.2). En los cloroplastos la FeSOD es la isoenzima típica de la SOD, pero puede también encontrarse en la mitocondria y los peroxisomas en el citoplasma.

La aconitasa es una proteína de hierro–azufre que cataliza la isomerización del citrato a isocitrato en el ciclo del ácido tricarboxílico (Fig. 5.8). El hierro como el componente metálico del grupo prostético es requerido para ambas, la estabilidad y la actividad de la enzima, y el cluster férreo de la enzima es el responsable de la orientación espacial de los sustratos (citrato e isocitrato); los cambios en la valencia no están involucrados en la reacción. En plantas deficientes en hierro es menor la actividad aconitasa, y se alteran las reacciones en el ciclo del ácido tricarboxílico conduciendo a ácidos orgánicos, particularmente el ácido cítrico y málico (Tabla 9.3). En raíces de plantas de tomate deficientes en hierro un incremento en el contenido de ácidos orgánicos está estrechamente correlacionado con la realzada fijación oscura de CO₂ y excreción neta de H⁺, i.e., acidificación de la rizosfera. Las relaciones causales entre la menor actividad aconitasa y la acumulación de ácidos orgánicos en las raíces de plantas deficientes en hierro son todavía cuestiones de polémicas.

También se acumula la riboflavina en la mayoría de especies vegetales dicotiledóneas bajo deficiencia de hierro, y su liberación desde las raíces puede ser realzada por un factor de 200 en plantas deficientes de hierro. La acumulación de la riboflavina es presumiblemente el resultado de alteraciones en el metabolismo de las purinas debido al deterioro de la xantina oxidasa, otra enzima con clusters de hierro–azufre como grupo prostético. En microorganismos como las cianobacterias, pero no en plantas superiores, tales cambios en el metabolismo de las purinas son expresiones de un cambio en la transferencia de electrones en la cadena respiratoria desde enzimas dependientes de hierro a enzimas no dependientes de hierro, por ejemplo, la flavodoxina.

9.1.3 Otras enzimas que requieren hierro

Hay un numero de enzimas menos caracterizadas en que el hierro actúa como cualquiera un componente metálico en las reacciones redox ó como elemento puente entre la enzima  y el sustrato. En plantas deficientes de hierro, se deterioran las actividades de algunas de estas enzimas (quizás debido a la menor afinidad por el hierro) y pueden frecuentemente ser responsables de los cambios gruesos en los procesos metabólicos.

Para la biosíntesis de etileno, la metionina es el precursor principal. A lo largo de esta vía biosintética en la conversión del ácido-1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC) en etileno, sucede la oxidación de un electrón en dos pasos, catalizada por el Fe(II) (ver Fig. 9.5). Por consiguiente, la formación de etileno es muy baja en células deficientes en hierro y puede restaurarse inmediatamente con el resuministro de hierro, y sin la intervención de síntesis proteica.

Las lipooxigenasas son enzimas que contienen un átomo de hierro por molécula, y catalizan la peroxidación de los ácidos linólico y linolénico, i.e., de ácidos grasos poliinsaturados de cadena larga. La alta actividad lipooxigenasa es típica en tejidos y órganos en rápido crecimiento, y puede volverse crítica para la estabilidad de la membrana. La peroxidación lipídica mediada por la lipooxigenasa está involucrada en la senescencia de células y tejidos y en los primeros eventos de hipersensibilidad en combinaciones incompatibles huésed–patógeno y, de este modo, en la resistencia a enfermedades. En hojas de plantas deficientes en hierro, están positivamente y estrechamente correlacionados la actividad lipooxigenasa y el contenido de clorofila indicando la posibilidad de una estrecha asociación de la enzima con las membranas tilacoidales.

El bajo contenido de clorofila (clorosis) en hojas jóvenes es el síntoma visible más obvio de la deficiencia de hierro. Varios factores son responsables de esta disminución, siendo el más directo el rol del hierro en la biosíntesis de clorofila (Fig. 9.1). El precursor común de la síntesis de clorofila y hemo es el ácido δ-aminolevulínico (ALA), y la tasa de formación de ALA es controlada por el hierro. El hierro es también requerido para la formación de protoclorifilidas a partir de la Mg-protoporfirina (Fig. 9.1). La alimentación con ALA al tejido foliar deficiente en hierro conduce a un incremento en el nivel de Mg-protoporfirina, mientras que los niveles de protoclorifilidas y clorofila permanecen bajos comparando con los niveles del tejido foliar suministrado adecuadamente con hierro. La copropofirinogeno oxidasa (Fig. 9.1) es también una proteína que contiene hierro.

9.1.4 Desarrollo del cloroplasto y fotosíntesis

Por lo regular, la deficiencia de hierro tiene mucho menos efecto sobre el crecimiento foliar, el numero de células por unidad de área, ó el número de cloroplastos por célula que sobre el tamaño de los cloroplastos y el contenido proteico por cloroplasto (Tabla 9.4). Solo con deficiencia severa de hierro también se inhibe la división celular y, de este modo, se reduce el crecimiento foliar. El hierro es requerido para la síntesis proteica, y el número de ribosomas –los sitios de síntesis proteica- disminuye en células deficientes en hierro. Sin embargo, bajo deficiencia de hierro, es mucho mas deteriorada la síntesis proteica en los cloroplastos que en el citoplasma. En hojas de maíz deficientes en hierro, por ejemplo, el contenido proteico total disminuye en un 25% pero aquel de los cloroplastos lo hace en un 82%, mas probablemente debido al particularmente alto requerimiento de hierro del mRNA y rRNA cloroplásticos.

En las membranas tilacoidales en la cadena de transporte de electrones están involucrados directamente cerca de 20 átomos de hierro por unidad de PS II y PS I. Este alto requerimiento de hierro para la integridad estructural y funcional de las membranas tilacoidales, y el requerimiento adicional de hierro para la ferredoxina y la biosíntesis de clorofila explican la alta sensibilidad a la deficiencia de hierro de los cloroplastos en general y de los tilacoides en particular (Fig. 9.2).

Fig. 9.2 Estructura fina de los cloroplastos a partir de plantas de soya (Glycine max L) (x24 000) suficientes en hierro (superior) y deficientes en hierro (inferior). (Cortesía de Ch. Hecht-Buchholz.)

En hojas deficientes de hierro, sin embargo, no son disminuidos en el mismo grado todos los pigmentos fotosintéticos y componentes de la cadena de transporte de electrones (Tabla 9.5). Es mucho mas deprimida la actividad del PS I que la del PS II. El resuministro de hierro a las hojas cloróticas aumenta mucho más la función del PS I como una transmisora de electrones que la del PS II. Los componentes individuales del PS I, la P 700,  los citocromos, y las proteínas, se incrementan de un modo similar, indicando que el hierro esta involucrado en la regulación del desarrollo del PS I y ensamblaje de las subunidades en las membranas tilacoidales. Si la deficiencia de hierro se vuelve mas severa, la actividad del PS II también cae drásticamente y es mucho mas difícil de restaurar (Tabla 9.4). En contraste al deterioro en el transporte fotosintético de electrones, usualmente no se afecta la actividad respiratoria en hojas deficientes en hierro, presumiblemente debido a que la oxidación terminal por la citocromo oxidasa en las mitocondrias es catalizada por el cobre y no por el hierro (Sección 9.3).

En hojas deficientes de hierro, declinan en el mismo grado los contenidos de clorofila y β-caroteno, mientras que ciertas xantofilas pueden aun aumentar. Se ha observado este aumento particularmente en la zeaxantina, violaxantina y anteraxantina que están involucradas en el llamado ciclo de las xantofilas, un sistema que es importante para la disipación de energía no radiante (i.e., generadora de calor) bajo alta intensidad lumínica (Sección 5.2.2). Este cambio en la composición de los pigmentos de los cloroplastos bajo deficiencia de hierro esta probablemente relacionado con los cambios estructurales (Fig. 9.2) ya que la mayoría de las xantofilas están localizadas en la envoltura del cloroplasto, y no en los tilacoides.

Las hojas deficientes de hierro están caracterizadas por bajos contenidos de almidón y azucares. Esto es de ser esperado en vista del bajo contenido de clorofila, el deterioro del transporte fotosintético de electrones y el bajo contenido de ferredoxina y la deprimida regeneración de la ferredoxina reducida. Un factor adicional que contribuye al bajo contenido de carbohidratos es la retardada regeneración del bifosfato de ribulosaque actúa como sustrato para el CO₂ en el ciclo de Calvin. Esto puede limitar la fotosíntesis en hojas deficientes en hierro y también posiblemente explicar en parte la menor tasa de fijación de CO₂ por unidad de clorofila en hojas deficientes en hierro comparando con hojas suficientes en hierro.

9.1.5 Localización y estado de ligamiento del hierro

Cuando las plantas son cultivadas bajo condiciones controladas, cerca del 80% del hierro se localiza en los cloroplastos en hojas en rápido crecimiento, independiente del estado nutricional del hierro (Fig. 9.3). Bajo deficiencia de hierro se presenta un cambio en la distribución del hierro solo dentro de los cloroplastos, en el cual se incrementa el contenido de hierro lamelar a expensas del contenido de hierro estromático.

Fig. 9.3 Distribución intracelular del hierro en laminas foliares de plantas de remolacha azucarera suficientes y deficientes en hierro. Barras sólidas, hierro lamelar; barras punteadas, hierro estromático; barras limpias; hierro extracloroplástico. (Redibujado a partir de Ferry & Low, 1982, por cortesía de Marcel Dekker, Inc.)

El hierro puede almacenarse en las células vegetales en el estroma de los plastidios como fitoferritina (contenido de Fe 12-23% peso seco). Esta consiste de una concha proteica, y en su interior pueden almacenarse hasta 5000 átomos de hierro como Fe(III). La fitoferritina tiene frecuentemente una forma cristalina bien definida con la formula propuesta (FeO^•OH)₈•(FeO^•OPO₃H₂). Su contenido es alto en hojas cultivadas en la oscuridad (hasta 50% del hierro total), pero este desaparece rápidamente durante el reverdecimiento y permanece muy bajo en hojas verdes. Después del resuministro de hierro a plantas deficientes, sin embargo, la tasa de toma es excepcionalmente alta (Sección 2.5.6) y el contenido foliar de fitoferritina puede transitoriamente incrementarse dramáticamente y explicar hasta el 30% del hiero foliar total. La localización de la fitoferritina no está confinada a los cloroplastos: esta también puede ser detectada en el xilema y el floema. La fitoferritina es también abundante en la semilla, como por ejemplo, en leguminosas. Durante la germinación la fitoferritina es rápidamente degradada, probablemente es catalizado por el Fe²⁺ liberado y la generación de radicales hidroxilo que destruyen la concha proteica. La fitoferritina puede también actuar como almacenamiento de hierro en nódulos de leguminosas, ambos para la síntesis de hemo durante el desarrollo del nódulo y para la degradación del hemo durante la senescencia.

Si las plantas son cultivadas bajo condiciones controladas (e.g., en solución nutritiva), existe una estrecha correlación positiva entre el contenido total de hierro foliar y el contenido de clorofila cuando el suministro de hierro (como quelato) es subóptimo. Esta correlación, sin embargo, es frecuentemente pobre ó ausente en plantas cultivadas en suelos calcáreos, donde existe un gran suministro de fósforo, ó cuando son suministradas diferentes formas de nitrógeno. Bajo estas condiciones, el contenido de hierro en las hojas cloróticas puede ser similar ó aún mayor que el de las hojas verdes. Estas discrepancias están relacionadas en parte a la localización y al estado de ligamiento del hierro en las hojas. Una proporción del hierro puede ser precipitado en el apoplasto de las hojas y no ser fisiológicamente disponible. Como se mostró por la espectrometría de Mössbauer, la mayoría del hierro en las plantas está en la forma férrica (FeIII) y de particular importancia fisiológica es la fracción que experimenta la oxidorreducción reversible Fe(II)/Fe(III). La extracción desde las hojas con ácidos diluidos ó quelantes para caracterizar el llamado “hierro activo” a menudo mejora las correlaciones entre el contenido de hierro y clorofila en hojas de plantas cultivadas en campo. No se conoce sin embargo, ni la composición ni la localización de este “hierro activo” extraído.

9.1.6 Respuestas radicales a la deficiencia de hierro

En las hojas de todas las especies vegetales el principal síntoma de la deficiencia de hierro es la inhibición del desarrollo del cloroplasto. Para la raíces, sin embargo, ambos cambios morfológicos y fisiológicos causador por la deficiencia y las respuestas a esta falta de hierro dependen de la especie vegetal (Estrategia I y II, Sección 2.5.6). En ambas dicotiledóneas y monocotiledóneas, con excepción de los pastos (especies gramíneas), la deficiencia de hierro está asociada con la inhibición de la elongación radical, incremento en el diámetro de las zonas radicales apicales, y abundante formación de pelos radicales. Estos cambios morfológicos están frecuentemente asociados con la formación de células con una notable invaginación en la pared típica de las células de transferencia (Fig. 9.4). Estas células de transferencia pueden ser inducidas cualquiera en la rizodermis (Fig. 9.4) ó en la hipodermis. La formación de células de transferencia rizodérmicas inducida por la deficiencia de hierro es parte de un mecanismo regulador para realzar la toma de hierro. Estas células de transferencia son presumiblemente los centros de respuestas radicales de Estrategia I inducidas por la deficiencia de hierro, es decir la realzada excreción neta de protones y capacidad reductora así como la liberación de compuestos fenólicos. Después de que se restaura el suministro de hierro, no solo desaparecen las respuestas fisiológicas radicales, sino también las células de transferencia se degeneran en 1 a 2 días. Cuando el suministro de hierro es subóptimo [e.g., cuando la concentración de los quelatos de Fe(III) es baja ó son suministrados compuestos de Fe(III) inorgánico escasamente solubles], se observan cambios cadenciosos en la morfología radical y cambios inducidos por la raíz en el pH del sustrato y en la tasa de toma del hierro. La tasa de crecimiento caulinar y el contenido de clorofila, sin embargo, permanecen sin alterarse.

Fig. 9.4 Secciones de células rizodérmicas de girasol. (Arriba) Suficiente en hierro. (Abajo) Deficiente en hierro. (Cortesía de D. Kramer.)

En especies dicotiledóneas perennes y anuales como Ficus benjamina y Lupinus cosentinii, se realza la formación de raíces proteoid (Sección 15.5) no solo en respuesta a la deficiencia de fósforo sino también a la deficiencia de hierro. Las raíces proteoid se caracterizan por una capacidad particularmente alta de reducir Fe(III) y excretar protones. En estas propiedades las raíces proteoid son de este modo similares a las zonas radicales apicales que contienen células de transferencia.

En especies gramíneas (Estrategia II) no se presentan estos cambios morfológicos y fisiológicos inducidos por la deficiencia de hierro. Más bien, las raíces liberan fitosideróforos (PS) como quelantes del Fe(III) (Sección 2.5.6). Es razonablemente bien entendida la vía de biosíntesis de PS (Fig. 9.5). La L-metionina es el precursor dominante, y son usadas tres moléculas de esta para formar una molécula de nicotianamina que, después de la desaminación e hidroxilación, es convertida en ácido 2-desoximuginéico y ulteriormente a otro PS (Fig. 9.5), dependiendo de la especie vegetal. En contraste a la vía biosintética, se entiende mucho menos la regulación por la deficiencia de hierro de la expresión génica de la síntesis de PS, pero se ha hecho algún progreso.

Fig. 9.5 Modelo de biosíntesis de fitosideróforos y algunos otros factores relacionados con el hierro en raíces. (En base a Shojima et al., 1989 y Scholz et al., 1992)

La nicotianamina (NA) no es solo un precursor de la biosíntesis de PS sino que es también un fuerte quelante del Fe(II), pero no del Fe(III). Es también esencial para el funcionamiento apropiado de los procesos dependientes de Fe(II). Parece que juega un rol importante en la homeostasis del hierro en células y compartimentos celulares (Fig. 9.5), quizás al regular una proteína represora. La nicotianamina puede ser el enlace entre las dos estrategias de respuestas radicales inducidas por la deficiencia de hierro, reflejando quizás las diferencias en el uso de codones en genes de dicotiledóneas en comparación con las monocotiledóneas.

9.1.7 Deficiencia y toxicidad por hierro

El contenido crítico foliar de deficiencia de hierro está en el rango de 50-150 mg Fe kg^-1 peso seco. El contenido se refiere al hiero total y es, por lo tanto, solo un valor limitado para la caracterización del estado nutricional del hierro en plantas cultivadas en campo (Sección 9.1.6). En general, las especies C₄ requieren un mayor suministro de hierro que las especies C₃, pero sus contenidos críticos de deficiencia son similares, es decir cerca de 72 mg Fe kg^-1 en especies C₃ y cerca de 66 mg Fe kg^-1 en especies C₄. En tejidos meristemáticos de rápido crecimiento y en tejidos en expansión, por ejemplo los ápices caulinares, los contenidos críticos de deficiencia son mucho mayores, presumiblemente en el rango de 200 mg Fe kg^-1 peso seco para hierro total, y de 60-80 mg Fe kg^-1 peso seco para “hierro activo”. En leguminosas es particularmente alta la demanda de hierro para el desarrollo nodular (Sección 7.4.5).

La deficiencia de hierro es un problema mundial en la producción de cultivos sobre suelos calcáreos. Este es el principal factor para la llamada clorosis inducida por cal (Sección 16.5). La deficiencia de hierro puede también limitar la fijación de CO₂ del fitoplancton en océanos como el Pacifico.

Por otro lado, la toxicidad por hierro (“bronceado”) es un problema serio en la producción de cultivo sobre suelos inundados, este es el segundo factor más severo que limita el rendimiento en arroz de aniego. Los contenidos críticos de toxicidad están encima de los 500 mg Fe kg^-1 peso seco foliar, pero dependen mucho de otros factores como el contenido de otros nutrientes minerales. La toxicidad por hierro puede también jugar un rol bajo condiciones de suelo seco y es probablemente un evento inicial del daño del tejido fotosintético inducido por sequía causado por la formación de radicales libres de oxigeno en cloroplastos catalizada por hierro.  

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