15.4 Rizodeposición y exudados radicales  

15.4.1 Rizodeposición

15.4.2 Exudados radicales

15.4.1 Rizodeposición

En promedio, 30-60% del carbono fotosintético neto es destinado a las raíces (Tabla 15.5) y de este carbono una proporción apreciable es liberada como carbono orgánico en la rizosfera. Esta liberación de carbono, también llamada rizodeposición, es altamente variable, para especies anuales es tanto como el 40% y para árboles forestales como el abeto de Douglas, son bastante comunes los valores mayores al 70%.

La rizodeposición es incrementada por varias formas de estrés como la impedancia mecánica, anaerobiosis, sequía, y deficiencia de nutrientes minerales. Por consiguiente para una especie vegetal dada las tasas de rizodeposición varían mucho y pueden ser, por ejemplo, 2-4 veces superiores para plantas cultivadas en suelo que para plantas cultivadas en soluciones nutritivas. Los microorganismos de la rizosfera incrementan la rizodeposición, particularmente la fracción de bajo peso molecular (LMW). En un periodo de 3 semanas, las raíces de plántulas de trigo liberaron 7-13% de los fotosintatos netos cuando se cultivaron en ausencia de microorganismos y 18-25% cuando se cultivaron en presencia de microorganismos. Se ha presentado evidencia de que el efecto realzante de los microorganismos rizosféricos es principalmente causado no al incrementar el eflujo sino al disminuir la proporción de reabsorción (“recuperación”) de los exudados LMW por las raíces. En un estudio comprensivo usando sistemas sellados durante todo un periodo de crecimiento, Sauerbeck & Johnen (1976) encontraron la superior liberación de carbono orgánico por raíces de trigo cultivado en suelo durante el periodo de rápido crecimiento vegetativo. En la cosecha fueron medidas las subsiguientes cantidades de carbono (en gramos por maceta): raíz peso seco, 3.0; respiración radical, 1.9; exudación radical y rizodeposición, 7.6. En otras palabras, más del doble de carbono orgánico fue liberado en la rizosfera (rizodeposición) tal como quedo en el sistema radical en la cosecha. Se han obtenido datos similares con otras especies anuales.

Los principales componentes de la rizodeposición se muestran en la Fig. 15.8. Los exudados de bajo peso molecular (LMW) incluyen ácidos orgánicos, que pueden movilizar directamente a los nutrientes minerales en la rizosfera. Pueden también ser atribuidos algunos efectos directos en la movilización y ligamiento de nutrientes minerales al mucílago y a células y tejidos mudados que son principalmente un sustrato de carbono para los microorganismos rizosféricos, pero pueden volverse efectivos en la movilidad de nutrientes minerales como metabolitos de la actividad microbiana. Ciertos constituyentes de los exudados radicales LMW pueden también ser transformados por los microorganismos rizosféricos a compuestos fisiológicamente altamente activos (e.g., fitohormonas).

Fig. 15.8 Modelo del flujo del carbono en la rizosfera. LMW= bajo peso molecular. (Modificado de Warembourg & Billes, 1979)

La rizodeposición incluye a nutrientes minerales previamente tomados por la planta. En plantas jóvenes de trigo, por ejemplo, esta contribuyó en 1-5% del fósforo y en plantas de trigo en base a todo su periodo de crecimiento, constituyó hasta el 18% del nitrógeno total en plantas con bajo nivel de nitrógeno y 33% en plantas con alto nivel de nitrógeno. En principio, la rizodeposición por raíces en crecimiento realza la tasa de recambio del carbono orgánico en la rizosfera (“efecto imprimación”), particularmente en plantas bien suplidas con nitrógeno.

15.4.2 Exudados radicales

15.4.2.1 General

Los exudados radicales comprenden solutos ambos de alto y bajo peso molecular liberados ó secretados por las raíces. Los componentes más importantes de los solutos de alto peso molecular son el mucílago y las ectoenzimas (Sección 15.4.2.4) y en la fracción de bajo peso molecular están los ácidos orgánicos, azúcares, fenólicos, y aminoácidos (incluyendo fitosideróforos). Los lisatos a partir de la autolisis de las células epidérmicas y corticales son incluidos en la categoría de exudados radicales. La exudación radical es afectada por varios factores endógenos y exógenos, y por las dinámicas de los nutrientes en la rizosfera y por la adquisición de nutrientes, pareciendo ser de particular importancia el estado nutricional vegetal y la impedancia mecánica del sustrato (Fig. 15.9).

Fig. 15.9 Representación esquemática de la exudación radical al afectarse por deficiencia de nutrientes minerales y por impedancia mecánica.

Sustrato sólid omucílago  

En plantas cereales cultivadas bajo condiciones estériles el 5% del peso seco radical apareció como exudados radicales cuando las plantas fueron cultivadas en solución nutritiva pero este valor se incrementó al 9% en un sustrato sólido (glass ballotini). Entre los dos sustratos en la exudación radical del maíz se encontraron diferencias correspondientes por un factor de tres para azúcares y vitaminas y una factor de diez para fenólicos en leguminosas. En principio, lo mismo es cierto para plantas cultivadas en suelo (Fig. 15.9) y en particular cuando la impedancia mecánica se incrementa por la alta densidad aparente del suelo. El incremento en la densidad aparente del suelo desde 1.2 a 1.6 g cm^-1 deprimió drásticamente la longitud radical del maíz, pero la asignación de los fotosintatos a las raíces permaneció similar (40% de la fotosíntesis neta) conduciendo a un incremento en el consumo de fotosintatos por unidad de longitud radical en un factor de dos. 

La incrementada exudación radical como resultado de la impedancia mecánica tiene importantes implicaciones no solo en la dinámica de nutrientes sino también en la tolerancia vegetal a las altas concentraciones de aluminio (Tabla 15.6). Mientras que en una solución nutritiva una concentración de solo 74 μм aluminio inhibió en gran parte la elongación radical, la misma concentración en una solución nutritiva filtrada en cultivo en arena no tuvo efecto. Aún al incrementar la concentración de aluminio cerca de diez veces (741 μм), en plantas cultivadas en cultivo en arena los efectos perjudiciales en el crecimiento radical fueron menos severos que aquellos a 74 μм en cultivo en agua (Tabla 15.6). Como se indicó por el contenido de elementos minerales de las zonas radicales apicales, la supresión de la toma de aluminio y la correspondientemente menor depresión en los contenidos de calcio y magnesio en las raíces fueron presumiblemente los factores responsables de la superior tolerancia al aluminio de las raíces cultivadas en el sustrato sólido, un efecto llevado a cabo por la superior exudación radical y una correspondiente disminución en la concentración de especies tóxicas de aluminio monomérico (Sección 16.3).

15.4.2.2 Mucílago y mucigel

Las superficies radicales, particularmente las zonas apicales, están cubiertas por materiales gelatinosos de alto peso molecular (mucílago), que consiste principalmente de polisacáridos que incluyen cerca de 20-50% de ácidos poliurónicos, dependiendo de la especie vegetal. Este material es secretado por las células de la caliptra y son también liberados por las células epidérmicas. La producción del mucílago está positivamente correlacionada con la tasa de crecimiento radical. En medio no estéril este también incluye las sustancias producidas por la degradación bacteriana de las paredes celulares. En plantas cultivadas en suelo el mucílago está usualmente invadido por microorganismos, y están embebidas en ambas partículas del suelo orgánicas e inorgánicas. Esta mezcla de material gelatinoso, microorganismos, y partículas del suelo es llamado mucigel.

El mucílago tiene una diversidad de funciones biológicas incluyendo la protección de las zonas radicales apicales de la desecación, lubricación de la raíz como se mueva a través del suelo (Fig. 15.9), toma de iones (facilitación ó restricción), interacción con partículas del suelo, y mejoramiento del contacto suelo-raíz, especialmente en suelo seco, y causante de la agregación del suelo en la rizosfera. El mucílago del maíz puede incrementar la proporción de los agregados estables suelo-agua desde cerca de 2% a casi 40% y ciertamente contribuye a la correlación positiva entre la densidad de longitud radical y la proporción de agregados estables suelo-agua en plantas cultivadas en campo. 

Bajo ciertas condiciones el estrecho contacto entre las partículas del suelo y la superficie radical vía mucílago (Fig. 15.9) puede ser de considerable importancia para la toma de nutrientes minerales. Esto aplica particularmente para los micronutrientes y el fósforo y también para metales pesados tóxicos y el aluminio. En esta zona de transición mal definida en la interfase suelo-raíz se llevan a cabo efectos que son diferentes de aquellos que suceden en la solución libre (“efecto bifásico”). Trabajadores han demostrado que en suelo deficiente de fósforo, las plantas toman el fósforo que no está en equilibrio con la solución del suelo pero que es movilizado hacia la interfase raíz-suelo presumiblemente vía desorción de fosfatos desde las superficies arcillosas mediante el componente ácido poligalacturónico del mucílago. La bifase afecta el suministro de solo una menor fracción del total de demanda de macronutrientes como el fósforo, pero no es el caso con micronutrientes como hierro. Como se muestra en la Tabla 15.7 las plantas de maíz cultivadas en arena cuarcítica con FeOOH toman suficiente hierro para el normal crecimiento y formación de clorofila.  Este hierro fue movilizado en la interfase arena-raíz y no estuvo en equilibrio en la solución libre. Esto se indica por el contenido extremadamente bajo de hierro en las plantas cultivadas en una solución nutritiva en que el hierro fue suplido solo a la concentración en equilibrio que tenía la arena cuarcítica. Mas probablemente, en la arena cuarcítica el hierro fue movilizado en la capa mucigel de la interfase arena-raíz mediante las altas concentraciones localizadas de fitosideróforos en los exudados radicales de plantas de maíz deficientes en hierro.

 Aunque en suelos secos se ha cuestionado el rol del mucílago de la caliptra como un lubricante el mucigel puede ser de importancia en la toma de micronutientes desde suelos secos. Namblar (1976a) presentó evidencia de que las raíces cultivadas a través de una capa de suelo más seco que el punto de marchitez pueden tomar una cantidad significante de zinc, a condición de que las raíces tengan acceso al agua en algún otro sitio (e.g., en el subsuelo). En suelos secos la mayoría del mucílago es liberado en respuesta a la impedancia mecánica, y esto probablemente facilita el transporte de zinc a partir de las partículas de suelo dentro del mucigel hacia la membrana plasmática de las células radicales. El transporte de agua en las raíces desde el subsuelo y la liberación de agua en el seco suelo superficial (ascensión hidráulica) pueden estar involucrados en este efecto realzante.

El mucílago tiene una alta capacidad de complejación con metales pesados catiónicos (Pb > Cu > Cd) principalmente intercambiándolo con Ca2+. El ligamiento preferencial del plomo (Pb) puede ser un factor importante en su restringida toma por las raíces. Puede demostrarse para el aluminio una restricción en su toma debida al mucílago (Tabla 15.8). En las zonas apicales de raíces en crecimiento, el mucílago es producido continuamente y puede representar más del 10% del peso seco en los 5 mm . apicales de las raíces de caupí. En raíces expuestas al aluminio una alta proporción del aluminio es enlazado específicamente al mucílago. En base al peso seco el mucílago contiene cerca de ocho veces más aluminio que el tejido radical (Tabla 15.8). Por consiguiente, la eliminación del mucílago conduce a un incremento en el contenido de aluminio en el tejido radical y a una severa inhibición de la extensión radical. El realce de la producción de mucílago por la impedancia mecánica es por lo tanto un principal factor que contribuye a la mucha mayor tolerancia al aluminio por las raíces cultivadas en sustratos sólidos comparando con soluciones nutritivas (Tabla 15.6). 

15.4.2.3 Exudados radicales de bajo peso molecular (LMW)

Los principales constituyentes de los exudados radicales LMW (Fig. 15.8)  son los azúcares, ácidos orgánicos, aminoácidos, y fenólicos. Por lo general los azúcares y azúcares son los compuestos predominantes. Sin embargo, no solo varían las cantidades totales sino también las proporciones de estos compuestos entre especies vegetales y el estado nutricional vegetal. Es difícil de obtener datos precisos sobre los exudados radicales LMW ya que bajo condiciones no estériles, especialmente en soluciones nutritivas, los microorganismos pueden utilizar una gran parte de estos como fuente de carbono, y bajo condiciones estériles las cantidades liberadas son considerablemente inferiores. 

En general, la exudación radical de compuestos LMW es superior en las zonas radicales apicales que en las basales. En el caso de azúcares y aminoácidos esto puede reflejarse en parte por su liberación por difusión desde las células y tejidos con altas concentraciones internas. En las zonas radicales apicales, los aminoácidos derivados del floema conducen a concentraciones elevadas de aminoácidos en el apoplasto y, a pesar de un efectivo mecanismo de recuperación por reabsorción mediante sistemas de toma enlazados a la membrana, no puede evitarse la liberación de aminoácidos en la solución externa. Los mismo probablemente es cierto para azúcares, mientras que para ácidos orgánicos, a altas tasas de exudación (e.g., bajo deficiencia de fósforo) la excreción está más probablemente acoplada con un cotransporte acoplado de H⁺ (Sección 2.4).

Los azúcares solo tienen menores efectos directos en la movilización de nutrientes minerales. En este aspecto los ácidos orgánicos, aminoácidos y fenólicos juegan un rol mucho más dominante. Algunas de las principales reacciones involucradas en la movilización de nutrientes minerales en la rizosfera debido a estos compuestos LMW son mostradas en la Fig. 15.10. La incrementada solubilidad del MnO₂ debido a la exudación radical parece resultar principalmente por los ácidos orgánicos. Para un pH dado, los exudados radicales del trigo disolvieron 10-50 veces más manganeso a partir del MnO₂ que lo que hizo una solución buffer sola. El ácido málico es un componente importante de los exudados radicales. Durante la oxidación de 1 mol de ácido málico a CO₂ en la superficie del MnO₂, son liberadas 6 moles de Mn²⁺; la quelación del Mn²⁺ evita su reoxidación e incrementa la movilidad rizosférica del manganeso reducido (Fig. 15.10, A). Los fenólicos contribuyen a la realzada reducción del manganeso. Los ácidos orgánicos son de importancia general en la movilización en la rizosfera del Fe(III) escasamente soluble, y en respuesta a la deficiencia de hierro juegan un rol particularmente significante las incrementadas tasas de exudación radical de fenólicos y aminoácidos (fitosideróforos) (Sección 2.5.6).

Fig. 15.10 Representación esquemática de varios mecanismos en la rizosfera para la solubilización de compuestos inorgánicos escasamente solubles mediante exudados radicales en relación a la nutrición mineral de plantas (ver texto).

Los ácidos orgánicos, así como los fenólicos, en los exudados radicales son también importantes al traer fosfatos inorgánicos escasamente solubles a la solución. Los medios por los que los ácidos orgánicos movilizan el fosfato no están confinados a disminuir el pH rizosférico. El citrato, por ejemplo, desorbe los fosfatos a partir de superficies de sesquióxidos mediante intercambio aniónico (ligandos). Por lo general, una combinación de ambos desorción y quelación del aluminio y hierro es responsable de la movilización de fosfatos a partir de fosfatos de hierro y/ó aluminio. Los ácidos cítrico y málico y los fenólicos, forman quelatos relativamente estables con el Fe(III) y aluminio, incrementando por lo tanto la solubilidad y la tasa de toma del fósforo. Como un efecto colateral de la quelación del aluminio se alivian los efectos dañinos en el crecimiento radical ejercidos por las altas concentraciones de aluminio monomérico. 

En ciertas especies vegetales adaptadas a suelos minerales ácidos con disponibilidad extremadamente baja de fósforo, como Eucalyptus spp y plantas de te, este mecanismo es de gran importancia en la nutrición del fósforo. La alta eficiencia en estas especies vegetales es presumiblemente una respuesta a la deficiencia del fósforo (ver abajo). Los ácidos orgánicos no son los únicos de importancia en la movilización del fósforo del suelo, sino también para los micronutrientes. El hierro, zinc y manganeso en los suelos calcáreos se incrementan en disponibilidad cualquiera al disminuir el pH en la rizosfera, ó por la quelación de estos micronutrientes, y al disminuir la concentración de Ca²⁺ mediante la quelación y formación de sales escasamente solubles como el citrato de calcio (Fig. 15.10, D).

Los exudados radicales de bajo peso molecular también movilizan metales pesados como el cobre, plomo, y cadmio mediante la formación de complejos estables. Esto puede tener importantes consecuencias en las tasas de toma de metales pesados. Se ha demostrado que los exudados radicales de dos especies de tabaco y de maíz movilizan el cadmio desde los suelos en el orden (N. tabacum > N. rustica > Z. mays) lo que también refleja las diferencias en la toma de cadmio (“biodisponibilidad”) entre estas tres especies vegetales. 

15.4.2.4 Exudados radicales y estado nutricional vegetal

Cuando las plantas están deficientes frecuentemente se incrementan las cantidades de exudados radicales LMW y se altera la composición de los exudados. Por ejemplo, bajo deficiencia de potasio en maíz las cantidades de exudados se incrementan y se cambia la proporción de azúcares y ácidos orgánicos a favor de los ácidos orgánicos. Bajo deficiencia de zinc en ambas dicotiledóneas y pastos se incrementan en los exudados radicales las cantidades de aminoácidos, azúcares, y fenólicos, pero el incremento en exudados radicales específicos en movilizar el zinc está confinado a los pastos. Los ejemplos dados abajo muestran el realce inducido por deficiencia, de exudados radicales, ó de compuestos en los exudados radicales, que son bastantes específicos para deficiencias nutricionales particulares y de especial importancia en el realce de la movilidad de nutrientes minerales en la rizosfera.

Se observa frecuentemente la realzada exudación radical de ácidos orgánicos bajo deficiencia de fósforo en dicotiledóneas en general y en leguminosas en particular. En alfalfa (Medicago sativa) aún bajo deficiencia latente de fósforo cuando el peso seco total aún no ha sido deprimido pero la relación peso seco raíz/vástago ha empezado a disminuir, se incrementa cerca del doble la exudación radical del ácido cítrico. Las especies leguminosas responden bastante contrariamente a la deficiencia de fósforo en términos del incremento en la exudación radical de ácidos orgánicos (Tabla 15.9). La exudación es muy alta en garbanzo y maní, pero baja en soya y moderada en fríjol gandul. Los principales compuestos son el ácido cítrico en garbanzo y ácido fumárico en maní. Se observaron diferencias mucho más pequeñas entre especies en el contenido de ácidos orgánicos en las raíces que en el contenido de ácidos orgánicos en los exudados radicales. 

La exudación relativamente baja de ácidos orgánicos en el fríjol gandul (Cajanus cajan) contraste en algo con la sobresaliente capacidad de esta especie en la adquisición de fósforo a partir de Alfisols (pH bajo; dominando el Fe(III)-P). Esta alta capacidad es presumiblemente causada por otro ácido orgánico en los exudados radicales, es decir el ácido piscídico (ácido tartárico p-hidroxibencil):

El ácido piscídico es un fuerte quelante del Fe(III) y, de este modo, moviliza los fosfatos de hierro escasamente solubles, pero no es muy efectivo en traer a solución a los fosfatos de calcio escasamente solubles. El fríjol gandul es por lo tanto altamente eficiente en fósforo cuando es cultivado en Alfisols pero no en Vertisols (alto pH, dominando el Ca-P).

En leguminosas cultivadas simbióticamente la acidificación puede de este modo ser causada por ambos una alta relación toma catión/anión (Tabla 15.3), y por la excreción de ácidos orgánicos, dependiendo la importancia relativa de ambos procesos que dependen del estado nutricional del fósforo en la planta.

En colza, la acidificación de la rizosfera en plantas deficientes en fósforo puede estar estrechamente relacionada con la relación toma catión/anión (Tabla 15.4), pero  también con la realzada excreción neta de ácidos orgánicos (Tabla 15.10). Este realzada excreción esta principalmente confinada a las zonas radicales apicales y coincidió con los superiores contenidos de malato y citrato en las zonas radicales apicales de plantas deficientes en fósforo. No son claras las razones para los diferentes mecanismos de acidificación de la rizosfera en colza (Tablas 15.4 y 15.10).

Tiene ventajas ecológicas una alta tasa de exudación local de ácidos orgánicos y otros solutos (e.g., fitosideróforos), así como de protones (Fig. 15.5). En suelos bien tamponados una declinación en el pH solo puede conseguirse mediante altas densidades de flujos de protones y ácidos orgánicos. Es más, los sitios de bajo pH localizado en la rizosfera pueden inhibir el crecimiento de microorganismos y por lo tanto evitar ó por lo menos restringir la degradación microbiana de los exudados. Este principio es casi realizado perfectamente en plantas enraizadas en cluster como varias especies arbóreas (e.g., Banksia spp.) y también en especies leguminosas anuales como Lupinus albus (Sección 14.4). Dentro de los cluster radicales (raíces proteoid) se hace posible una intensa extracción en un volumen limitado del suelo mediante los exudados radicales que de otra manera se difundirían en un mayor volumen de suelo con la correspondiente dilución. Este efecto espacial de los exudados radicales dentro de las zonas radicales proteoid es lo opuesto a lo descrito para la adquisición de fósforo, ó potasio, en plantas sin formación de raíces en cluster donde a altas densidades de enraizado el traslape de las zonas de agotamiento disminuye su eficacia (Sección 13.3).

El ácido cítrico es el compuesto dominante en los exudados de las raíces proteoid del lupino blanco y es efectivo en la movilización del fósforo a partir de ambos suelos ácidos y calcáreos. La alta excreción local de ácido cítrico acidifica la rizosfera aún en suelos calcáreos (Tabla 15.11) y moviliza fosfatos de calcio escasamente solubles mediante la disolución y subsiguiente formación de citrato de calcio escasamente soluble en la rizosfera (Fig. 15.11).

Fig. 15. 11 Precipitación del citrato de calcio en la rizosfera de raíces proteoid de plantas Lupinus albus de 13 semanas de edad cultivadas en un Luvisol deficiente en fósforo; (a) zona radical proteoid; (b) detalles de (a) con partículas de citrato de calcio. (Dinkelaker et al., 1989.)

La acidificación localizada por ácido cítrico no solo moviliza en la rizosfera al fósforo sino también al hierro, manganeso, y zinc (Tabla 15.11) e incrementa sus tasas de toma y contenido en las plantas. Cuando el lupino blanco ú otras especies vegetales formadoras de raíces proteoid son suplidas con fósforo soluble, se deprime la formación de raíces proteoid (Sección 14.4) y consecuentemente la excreción del ácido cítrico. En plantas como el lupino blanco los contenidos de fósforo pueden permanecer similares pero el de los micronutrientes disminuye, por ejemplo, el manganeso en el peso seco caulinar disminuyó desde 4970 µg g^{- 1 a 833 µg g-1} y del zinc desde 30 µg g^-