15.6 Micorrizas

15.6.1 General

15.6.2 Grupos, morfología y estructura de las micorrizas

15.6.3 Infección radical, demanda de fotosintatos, y crecimiento de la planta hospedera

15.6.1 General

Las micorrizas son las asociaciones más difundidas entre microorganismos y plantas superiores. Las raíces de la mayoría de plantas cultivadas en el suelo son usualmente micorrizadas  En una base global las micorrizas se presentan en un 83% en dicotiledóneas y 79% en monocotiledóneas, y todas las gimnospermas son micorrizadas. Las plantas no micorrizadas se presentan en hábitats donde los suelos son cualquiera muy secos ó salinos, ó inundados (sumergidos), severamente perturbados (e.g., actividades de minado), ó donde la fertilidad del suelo es extremadamente alta ó extremadamente baja. Las micorrizas están ausentes bajo todas las condiciones ambientales en las Crucíferas y Quenopodiáceas, y también son bastante raras ó ausentes en muchos miembros de las Proteáceas ú otras típicas especies vegetales que formen raíces en cluster.

Por lo general el hongo es fuertemente ó completamente dependiente de la planta superior, mientras que la planta puede ó no se beneficiada. Solo en algunos casos (orquídeas) las micorrizas son esenciales. Las asociaciones micorrícicas son por lo tanto cualquiera mutualísticas, neutrales, ó parasíticas, dependiendo de las circunstancias. Por lo general domina el mutualismo y por lo tanto en la literatura el término simbiosis micorrícica es usado frecuentemente. Sin embargo, en este texto se prefiere el termino asociación por dos razones: no son raras las relaciones neutras ó parasíticas entre el hongo y la planta hospedera, y en contraste, por ejemplo, con la simbiosis Rhizobium en leguminosas, en las asociaciones micorrícicas la planta hospedera puede solamente regular a una muy limitada extensión el grado de infección radical, crecimiento y competencia por carbohidratos por el hongo. Para una revisión comprensiva el lector puede acudir a Alexander (1989), Brundrett (1991), Fitter (1991a), y Read (1991).

15.6.2 Grupos, morfología y estructura de las micorrizas

Hay dos grandes grupos de micorrizas de acuerdo a como el micelio fungoso se relaciona con la estructura radical, las endomicorrizas y las ectomicorrizas (Fig. 15.18). Endomicorrizas. El hongo vive dentro de las células corticales y también crece intercelularmente. Hay varios tipos distintos de endomicorrizas, las mejor conocidas son las micorrizas vesiculo-arbusculares (VAM), las ericoides, y las micorrizas orquidáceas.

Fig. 15.18 Presentación esquemática de las principales características estructurales de las micorrizas vesiculo-arbusculares (VA) (izquierda) y de ectomicorrizas (EC) (derecha). RM, rizomorfos.

Las VAM son por mucho las más abundantes de las endo- y ectomicorrizas. La VAM está caracterizada por la formación de estructuras de haustorios ramificados (arbúsculos) dentro de las células corticales y por un micelio que bien se extiende en el suelo circundante (hifas externas, micelio extraradical; Fig. 15.19). Los arbúsculos tiene corta vida, cerca de 10-12 días, y son los principales sitios de intercambio de solutos dentro del hospedero. Los hongos VAM pertenecen principalmente a cuatro géneros, Acaulaspora, Gigaspora, Glomus, y Sclerocystis. Se cree que Glomus es el género más abundante de los hongos del suelo. Muchos, pero no todos los hongos endomicorrícicos forman vesículas como órganos de almacenamiento ricos en lípidos (Fig. 15.18). Por lo tanto, en la literatura reciente en vez del término VAM también es usado el término AM (micorriza arbuscular) para las endomicorrizas.

Fig. 15.19 Sistemas radicales micorrizados. Superior: Raíz de papa cultivada en suelo con hifas extramatriciales del hongo VAM Glomus mosseae. Inferior: Pequeñas raíces ectomicorrizadas del pícea de Noruega cultivado en suelo. (Cortesía de G. Hahn)

Las micorrizas ericoides se presentan en Ericales, cualquiera como el tipo endomicorrícico, ó como el tipo ectendomicorrícico. El tipo endomicorrícico está caracterizado por espirales de hifas dentro de las células rizodérmicas (epidérmicas) infectadas. Cada célula es infectada solamente a través de la pared celular exterior, y las hifas individuales se extienden hacia el suelo como en el caso de las VAM. En el tipo ectendomicorrícico una delgada capa de hifas externas puede  también rodear a la raíz.

Las ectomicorrizas se presentan principalmente en raíces de plantas leñosas y solo ocasionalmente en plantas herbáceas y gramíneas perennes. Las ectomicorrizas (ECM) son caracterizadas por dos características principales (Fig. 15.18), un manto entretejido de hifas alrededor de la superficie radical (cubierta hifal, ó manto) e hifas que penetran el espacio radical intercelular del cortex formando una red de micelio fungoso, la red de Hartig, la cual envuelve las células corticales más ó menos totalmente e incrementa el área superficial en la interfase hongo-raíz similarmente al caso de las células de transferencia en plantas superiores. La mayoría de hongos ECM son Basidiomicetos, pero relativamente muchos son Ascomicetos. En la mayoría de tipos ECM se producen hebras hifales ó rizomorfos que  bien se extienden  en el suelo circundante (Fig. 15.18). Los rizomorfos son órganos multihifales diferenciados con un diámetro de hasta 200 µm, y son importantes para el transporte de solutos en grandes distancias, mientras que el intercambio de solutos entre el hospedero y el hongo se lleva a cabo en la red de Hartig. Las ECM formadoras de manto pueden encerrar totalmente a pequeñas raíces micorrizadas (Fig. 15.19). Durante el rebrote de las raíces (e.g., en primavera) ambos la raíz hospedera y el tejido fungoso pueden crecer juntos lentamente, ó con un crecimiento más rápido de la raíz el ápice se abre paso a través del manto hifal. 

Las ectomicorrizas son las más comunes en el hemisferio septentrional, especialmente en Pinaceae, Betulaceae, Fagaceae y Salicaceae. Sin embargo, las ECM pueden también presentarse en algunos bosques tropicales y subtropicales.

En muchas especies de árboles forestales se presentan simultáneamente ambas VAM y ECM, por ejemplo, en Salix y Populus ó Eucalyptus, y la proporción de ambos tipos parece depender de factores exógenos como el contenido de agua del suelo y la aireación, y de factores endógenos como la edad del árbol. A una escala global, la ECM es más abundante en bosques boreales y templados con un claro horizonte de humus superficial, y en ecosistemas limitados en nitrógeno, mientras que la VAM es más abundante en climas más calidos con suelos más secos, en praderas y en bosques caducifolios con alto recambio de material orgánico, y donde está limitado el suministro de fósforo. La VAM es usualmente la única forma de micorrizas en plantas de cultivo y praderas y en árboles frutales. 

Además de las diferencias en la distribución, morfología y estructura (Fig. 15.18) hay otra principal diferente entre la ECM y la VAM. Mientras que la mayoría de hongos ECM pueden cultivarse en cultivo puro (in vitro) esto no es posible para hongos VAM. Por lo tanto, el conocimiento de la fisiología de los hongos VAM está basado en los estudios de las estructuras del hongo y de las funciones fungosas asociado con las raíces hospederas.

15.6.3 Infección radical, demanda de fotosintatos, y crecimiento de la planta hospedera

15.6.3.1 Infección radical 

La infección radical con micorrizas es iniciada cualquiera a partir de propágulos del suelo (esporas, residuos radicales) ó a partir de raíces vecinas de la misma ó de diferentes plantas y especies vegetales. La infección se realza por una preexistente red en el suelo, y por lo tanto las perturbaciones severas en el suelo (e.g., una tala intensa ó un riguroso mezclado del suelo) así como la labranza comparando con la no labranza, deprimen ó retrasan severamente la infección micorrícica. 

Los exudados radicales de las plantas hospederas tienen una fuerte acción quimotáctica en los hongos ECM y VAM, y la efectividad de los flavonoides responsables en estos exudados radicales (Sección 15.5.3) es muy realzada por las elevadas concentraciones de CO₂. Las bacterias rizosféricas no infecciosas pueden realzar ó suprimir la infección micorrícica. Se ha obtenido notable estimulación de la infección por VAM mediante la inoculación con Azospirillum y en el caso del hongo ECM Laccaria laccata con las llamadas “bacterias ayudantes de la micorrización”.

En plantas no hospederas de la VAM , por ejemplo los miembros de las Quenopodiáceas y Crucíferas, la incompatibilidad puede estar causada por la composición de los exudados radicales, toxinas, ó por realzadas reacciones de defensa del hospedero contra la infección, como en la respuesta a patógenos. También en especies vegetales hospederas como el trébol rojo, son inducidas dos isoenzimas SOD por las infecciones VAM, presumiblemente como una respuesta a la infección y niveles elevados de O Pueden estar involucrados los diferentes niveles de respuestas de la planta hospedera en las grandes diferencias varietales en la infección radical con VAM que se han encontrado en trigo y caupí  variando entre cero y 18-30%. Hay algunas sospechas de que la selección de genotipos con alta resistencia a patógenos radicales puede también involucrar el riesgo de una simultánea selección contra la alta infección con VAM.

El suministro de nutrientes minerales puede realzar ó suprimir la infección y colonización radical con micorrizas. Se ha conseguido un notable realce de la infección radical en plántulas de Pinus echinata Mill. con el hongo ECM Pisolithus tinctorius mediante el suministro de boro a un nivel que excedió marcadamente la demanda de la planta hospedera, probablemente por la supresión de la reacción respuesta de la planta hospedera contra la invasión fungosa. A niveles extremadamente bajos de fósforo en el suelo las infecciones radicales son bajas con hongos VAM así como con hongos ECM (ver abajo), ya que el fósforo puede limitar el crecimiento del hongo en si mismo. Con un creciente suministro el crecimiento radical y la proporción de longitud radical infectada se incrementan hasta que se alcanza un suministro óptimo de fósforo y más allá de este nivel se deprime la tasa de infección a un grado variante, dependiendo de la especie VAM ó de la especie ECM y también de la especie hospedera. A alto suministro de fósforo pueden estar ó no correlacionados la disminución en la longitud radical infectada y en los carbohidratos solubles en las raíces. Las relaciones negativas entre la infección radical y el suministro de fósforo son probablemente más finamente reguladas por la planta hospedera como se indicó, por ejemplo, por un incremento de los puntos necróticos de infección radical ó por una drástica disminución de la quimiotaxis de los exudados radicales en el crecimiento hifal en plantas cultivadas con alto suministro de fósforo.

El alto suministro de nitrógeno también deprime la infección VAM y ECM, particularmente en combinación con altos niveles de fósforo y cuando el nitrógeno es suplido como amonio. En ECM particularmente la masa del micelio disminuye a alto suministro de nitrógeno. La disminución en el porcentaje de raíz infectada (VAM) ó en la proporción de puntas radicales ECM a alto suministro de fósforo ó nitrógeno es, sin embargo, no necesariamente una expresión de un mecanismo de regulación específico sino es frecuentemente el resultado de un realzado crecimiento radical mientras que el del hongo asociado se rezaga. La longitud total de raíz infectada con VAM ó el número de puntas radicales con ECM son frecuentemente un parámetro apropiado, pero para la evaluación de su efectividad en la adquisición de nutrientes, la cuantificación del micelio extraradical sería el parámetro más importante (ver abajo).

15.6.3.2 Demanda de fotosintatos

En raíces micorrizadas una proporción considerable de los fotosintatos netos asignados a las raíces es requerida para el crecimiento y mantenimiento del hongo. En plantas VAM la respiración “radical” puede ser 20-30% mayor que en plantas no micorrizadas, y el 87% de la mayor respiración puede atribuírsele al hongo. En pepino, de los fotosintatos netos 20% fueron asignados hacia lo subterráneo en plantas no micorrizadas y 43% en plantas VAM, y cerca de la mitad de esto fue respirado. En plantas altamente infectadas la biomasa fungosa VAM puede alcanzar el 20% de la biomasa radical, puede asumirse típicamente un 10%. 

Estos costos en términos de fotosintatos no son relevantes en plantas con limitación por demanda, por ejemplo, cuando la capacidad de la fuente excede la demanda en plantas no micorrizadas, y las plantas micorrizadas pueden compensar la mayor demanda mediante un incremento en la tasa de fotosíntesis por unidad de área foliar. Las realzadas tasas de fotosíntesis en las plantas micorrizadas son por lo tanto frecuentemente una expresión de una mayor actividad demanda y no de un efecto estimulante específico por la asociación micorrícica. Los costos de los fotosintatos también tienen que ser comparados con los beneficios como la realzada toma de nutrientes como fósforo cuando este limita la fotosíntesis y el crecimiento en plantas no micorrizadas. Sin embargo, a pesar de su efecto beneficioso sobre el crecimiento general vegetal, por lo general en plantas hospederas micorrizadas el crecimiento radical (peso seco) es menos realzado ó aún es deprimido comparando con el crecimiento caulinar y la relación peso seco raíz/vástago se disminuye de un modo típico (Sección 15.6.3.3).

En general, en las asociaciones ECM la proporción del fotosintato asignado al hongo es considerablemente mayor que en las asociaciones VAM. Esto es cierto en particular para hongos ECM con un prolongado micelio extramatricial (Fig. 15.20). Un extendido micelio extramatricial es favorable para la adquisición de nutrientes pero también tiene una superior demanda por fotosintatos. En estudios con diferentes hongos ECM sobre su efecto en el crecimiento de plántulas de Pinus sylvestris cultivadas en un sustrato pobre en nutrientes se encontró una estrecha correlación negativa entre la biomasa fungosa y el crecimiento de la planta hospedera, lo que fue atribuido a ambos la mayor demanda de energía y también la mayor incorporación de nitrógeno hacia las estructuras fungosas y la correspondiente limitación por nitrógeno en la planta hospedera.

Fig. 15.20 Presentación esquemática de los efectos de la colonización micorrícica en la morfología radical y en la distribución de los microorganismos rizosféricos no infecciosos.

En ecosistemas abeto de Douglas ECM cerca del 60-70% de los fotosintatos netos son asignados hacia abajo del suelo para el crecimiento de las raíz, micorrizas, y respiración. Ya que en poblaciones forestales usualmente después de 15-20 años la biomasa de raíces finas permanece igual, y el incremento en biomasa bruta radical es relativamente pequeño, una alta proporción de los fotosintatos netos en poblaciones forestales es asignada a estructuras micorrícicas y a su recambio. Los estimados en proporciones del flujo de carbono hacia ECM en poblaciones forestales varían entre 5 y 30% de los fotosintatos netos. De este modo el hongo ECM juega un rol importante en la importación del carbono hacia el suelo vía el micelio extramatricial, particularmente en vista de la alta tasa de recambio del carbono fungoso que es cerca de cinco veces mayor que la de los residuos vegetales. 

La mayor entrada al suelo de carbono orgánico en plantas micorrizadas también tiene importantes consecuencias en el número, actividad y distribución de los microorganismos del suelo (Fig. 15.20). Más probablemente como un resultado del mayor agotamiento del carbono, se disminuye el número de bacterias en la rizosfera de las plantas VAM, mientras  que su número y particularmente su actividad se incrementan a mayor distancia del rizoplano donde más carbono es proporcionado por el micelio extraradical, especialmente en plantas ECM. De este modo, en plantas micorrizadas se altera la interfase raíz-suelo y se forma una adicional ó nueva “micorizosfera”. Como la mayoría de plantas cultivadas en el suelo están micorrizadas, este micorizosfera quizá sea lo común, no la excepción, y alrededor de las hifas y micelio externo se forma una nueva interfase con el suelo, la “hifosfera”. El micelio externo puede no solo alterar la actividad microbiana del suelo sino también proporcionar un sustrato para la fauna del suelo como para los colémbolos apacentadores de hifas micorrícicas.  También la estructura del suelo puede ser cambiada por las hifas extraradicales VAM al ligar microagregados en macroagregados estables, vía intermallado por las hifas ó producción de polisacáridos extracelulares.

La colonización micorrícica no solo altera la cantidad de microorganismos rizosféricos (Fig. 15.20) sino también su composición. En vista del rol de los microorganismos rizosféricos en la morfología y actividad radical (Sección 14.5) esta alteración tiene implicaciones en la adquisición de nutrientes minerales y en el crecimiento radical y también caulinar. Pero no es solo la colonización micorrícica por si misma lo que es importante sino también la especie micorrícica que altera diferentemente la microflora rizosférica (Tabla 15.13). Dependiendo de la especie VAM serán afectados a un diferente grado el número total de bacterias, bacterias diazotrofas, y actinomicetos. Los bajos números de bacterias rizosféricas en las plantas no micorrizadas son causados por la limitación en fósforo y el correspondientemente pobre crecimiento vegetal.

15.6.3.3 Crecimiento radical y caulinar de la planta hospedera  

 La colonización micorrícica afecta de modo diferente el crecimiento radical y caulinar. En un sustrato pobre en nutrientes el micelio externo añade área superficial y comparando con plantas no micorrizadas, las plantas micorrizadas tienen más acceso a nutrientes limitantes del crecimiento, por ejemplo fósforo y nitrógeno (Fig. 15.20). Como una típica respuesta al mayor suministro de nutrientes, el crecimiento caulinar es más realzado que el crecimiento radical conduciendo a una disminución en la relación peso seco raíz/vástago (Sección 14.7). A un estado nutricional dado en la planta hospedera, en plantas micorrizadas este cambio es más pronunciado ya que el hongo compite con las raíces por los fotosintatos. Este cambio es particularmente notable en leguminosas noduladas ya que el hongo VAM puede representar una demanda adicional de fotosintatos como los rizobios en nódulos funcionales.

Si las micorrizas son cualquiera inefectivas en la distribución de los nutrientes, ó los nutrientes no son factores limitantes del crecimiento en plantas no micorrizadas –y están ausentes otros efectos benéficos de las micorrizas (Sección 15.10)- la micorrización deprime el crecimiento radical principalmente por la competición en demanda. Las condiciones ambientales desfavorables como el sombreo y la defoliación también deprimen el crecimiento micorrícico, pero a un menor grado que el de la raíz hospedera y, en leguminosas noduladas, que el peso del nódulo. El hongo micorrícico permanece como una fuerte demanda de fotosintatos independiente de su contribución al crecimiento de la planta hospedera. En la mayoría de casos hay por lo tanto un nivel óptimo de colonización radical micorrícica encima del cual las plantas no reciben beneficio por el hongo y pueden aún ser considerablemente deprimidas en el crecimiento por ambos VAM y ECM. Estas relaciones entre el crecimiento radical y caulinar al afectarse por la micorrización y el suministro de fósforo son resumidas esquemáticamente en la Fig. 15.21. En principio, la depresión del crecimiento puede predecirse cuando la colonización radical permanece alta a alto suministro de fósforo y hay una limitada capacidad fotosintética fuente para compensar los costos extra de la micorrización.

Fig. 15.21 Presentación esquemática de los efectos del nivel de fósforo en el suelo y de la colonización radical con hongos VAM en el crecimiento radical y caulinar.

También están probablemente involucrados otros factores aparte de la competencia por fotosintatos en el deterioro del crecimiento radical en plantas micorrizadas. En plantas ECM más probablemente están involucrados efectos hormonales, por ejemplo, la inhibición del crecimiento por elongación de las pequeñas raíces laterales mediante la producción de IAA en el hongo invasor (Sección 15.10.1). En plantas VAM, por ejemplo, en Allium porum la infección con Glomus mosseae disminuyó la longitud radical total pero simultáneamente incrementó la ramificación y el número de raíces laterales por unidad de longitud radical, ó por planta. Sin embargo, las raíces recién formadas eran más cortas y la actividad de sus meristemos apicales declinó rápidamente, lo que puede explicar la mayor tasa de ramificación en los sistemas radicales micorrizados. Las altas tasas de descarga desde el floema de fotosintatos y IAA en los sitios demanda de colonización VAM en las zonas radicales basales pueden explicar adecuadamente tales cambios en el patrón de enraizado tal como es conocido con un suministro localizado de fósforo en sistemas radicales no micorrizados (Sección 14.4.1). En vista del rol en la ramificación radical y en el número y actividad de los meristemos apicales, se esperan efectos de la colonización VAM en el equilibrio de las fitohormonas (Sección 15.10.1).

La disminución en la superficie radical y en la actividad radical así como en la relación peso seco raíz/vástago son, sin embargo, no necesariamente perjudiciales para el crecimiento caulinar y rendimiento vegetal siempre y cuando el micelio externo del hongo micorrícico puede compensar completamente las funciones de la raíz en la toma de nutrientes y agua.

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