15.7 Rol de las micorrizas en la nutrición mineral de sus plantas hospederas

15.7.1 Micorrizas vesiculo-arbusculares

15.7.2 Ectomicorrizas

15.7.1 Micorrizas vesiculo-arbusculares

El más notorio efecto de realce del crecimiento por VAM se presenta por el mejorado suministro de nutrientes minerales de baja movilidad en la solución del suelo, predominantemente fósforo. Las hifas externas pueden absorber y translocar el fósforo hacia el huésped desde el suelo exterior hacia la zona de agotamiento radical de raíces no micorrizadas. En vista de la importancia clave, por ejemplo de la longitud de los pelos radicales en la zona de agotamiento de fósforo y en la adquisición del fósforo (Sección 13.2) se espera tal efecto realzante por la VAM. Por lo general en plantas micorrizadas la tasa de toma de fósforo por unidad de longitud radical es 2-3 mayor que en plantas no micorrizadas.

Una ejemplo de la diferente extensión de las zonas de agotamiento del fósforo en raíces micorrizadas y no micorrizadas se muestra en la Fig. 15.22. Mediante la restricción de la extensión de la raíz hospedera por una red, y de la extensión hifal por una membrana, puede medirse la zona de agotamiento del fósforo en la interfase raíz-suelo, en el compartimiento hifal, y en la interfase hifa-suelo. En plantas no micorrizadas la zona de agotamiento se extendió no más de 1 cm . desde el rizoplano pero en plantas micorrizadas el fósforo se agotó uniformemente en el compartimiento hifal ( 2 cm . desde el rizoplano). En la interfase hifa-suelo se formó una nueva zona de agotamiento, extendiéndose varios milímetros en el suelo no rizosférico. Del fósforo total las hifas contribuyeron entre 70 y 80% a las plantas micorrizadas. En trébol blanco micorrizado con grandes compartimientos hifales el fósforo se agotó uniformemente en más de 11 cm . desde el rizoplano.

Fig. 15.22 Perfil de agotamiento del fósforo extractable con agua en el compartimiento radical (R), hifal (H), y del suelo no rizosférico en plantas de trébol blanco no micorrizadas (-VAM) y micorrizadas (Glomus mosseae, +VAM) cultivadas en un Luvisol (Li et al., 1991c.)

En plantas VAM la toma del fósforo es normalmente a partir del mismo pool lábil del cual las raíces y de este modo, también las plantas no micorrizadas toman el fósforo, y el mayor beneficio para la planta hospedera se consigue con el suministro de fuentes de fósforo poco solubles, por ejemplo, el fosfato de hierro cristalino ó fuentes de fosfato orgánico escasamente solubles como el RNA ó el fitato. En suelos calcáreos las mayores tasas de respiración (producción de CO²) de las raíces micorrizadas comparando con las no micorrizadas incrementan la solubilidad de fosfatos de calcio escasamente solubles y pueden por lo tanto también incrementar la efectividad en la adquisición del fósforo.

La alta efectividad de las hifas VAM en la toma del fósforo no solo es causada por su pequeño diámetro y gran área superficial, sino también por la acumulación de polifosfatos (poli-P) en sus vacuolas donde prestan funciones de almacenamiento y en términos de energía como un alternativo al ATP. Los polifosfatos también están presumiblemente involucrados en el transporte de fosfatos por las hifas hacia la raíz infectada donde son hidrolizados en los arbúsculos y más probablemente transportados como fosfato inorgánico (P_i) a través de la membrana plasmática de la célula radical hospedera. El transporte de solutos en las hifas es bidireccional, carbohidratos versus fosfatos y otros elementos minerales, y la corriente plasmática es probablemente la fuerza conductora para este transporte, aunque en ectomicorrizas pueden también estar involucrados otros mecanismos (Sección 15.7.2).

La efectividad de los hongos VAM en proporcionar fósforo a plantas hospederas depende mucho de la especie de VAM (Tabla 15.14). Comparando con Gl. macrocarpum, la colonización radical de las otras dos especies no solo fue inferior sino que ellas no proporcionaron nada ó solo pequeñas cantidades de fósforo a la planta hospedera.  Esta pobre efectividad no puede ser explicada apropiadamente por la menor colonización radical pero puede estar relacionada con el pobre desarrollo y actividad de las hifas externas, las bajas tasas de transporte hifal, y el pobre intercambio de solutos en la interfase arbúsculo-célula radical hospedera. Pueden aun presentarse diferencias comparables en la efectividad entre ecotipos de la misma especie VAM Glomus mosseae, por ejemplo. Estos ejemplos demuestran que el porcentaje de colonización radical sólo es un mal parámetro para la efectividad de las VAM en términos de adquisición del fósforo, también para otros nutrientes minerales.

El diámetro externo de las hifas externas VAM está en el rango de 1-12 µm, y existen grandes diferencias entre las especies VAM. También la longitud total de las hifas externas, que puede estar en el rango de 1- 10 m cm^-1 longitud raíz infectada, difiere mucho entre especie VAM así como la distribución de las hifas en el suelo y su tasa de toma del fósforo por unidad de longitud hifal. Solo es activa una proporción de las hifas externas, y esta proporción frecuentemente se declina con la distancia desde la superficie radical.

Similarmente a las raíces hospederas las hifas externas de los hongos VAM también poseen actividad fosfatasa ácida (Fig. 15.23) y, de este modo, también tienen acceso al fósforo enlazado orgánicamente en su “hifosfera”.

Fig. 15.23 Actividad fosfatasa ácida en rizosfera de plantas de trigo micorrizadas y no micorrizadas. (Tarafdar & Marschner, 1994.)

En plantas VAM la toma y los contenidos de zinc y cobre son también usualmente  claramente mayores que en plantas no micorrizadas. La capacidad de las hifas externas para la entrega del cobre y del zinc es alta y puede explicar cerca del 50-60% de la toma total en trébol blanco y 25% en maíz (Fig. 15.24). Al variar el suministro de fósforo en el compartimiento hifal la relación molar del transporte P/Cu en la hifa puede variar en un factor cercano a 25, indicando que la toma hifal y/ó el transporte de ambos nutrientes minerales son regulados de manera separada.

Fig. 15.24 Contribución de hifas extraradicales (Glomus mosseae) a la toma de fósforo, zinc y cobre en plantas de trébol blanco y maíz cultivadas en un Luvisol en cajas dividas en compartimientos. (Datos compilados de Kothart et al., 1991b y Li et al., 1991b).

De acuerdo con la alta capacidad de entrega hifal de zinc y cobre, por lo general en plantas VAM los contenidos caulinares no solo del fósforo sino también del zinc y del cobre son mayores comparando con las plantas no micorrizadas (Tabla 15.15). El creciente fósforo en el suelo está asociado con una disminución en la colonización VAM en las raíces, ó en la longitud y actividad hifal, y es usualmente compensado con la mayor toma del fósforo por la raíz. Esto no es necesariamente para el zinc y el cobre en suelos con bajos contenidos de estos micronutrientes: Consecuentemente, están los efectos depresivos de la aplicación de fertilizantes fosforados en el contenido vegetal de zinc y cobre, que son frecuentemente reportados en la literatura y que por mucho exceden los “efectos por dilución” por crecimiento indicando la importancia de la VAM en la adquisición del zinc y del cobre desde estos suelos (Tabla 15.15).

En contraste al zinc y al cobre los contenidos caulinares de manganeso son frecuentemente mucho menores en plantas VAM (Tabla 15.15). En trébol rojo hay una notable correlación negativa entre el porcentaje de colonización radical con VAM y el contenido radical y caulinar de manganeso.

La disminución en la toma de manganeso en plantas micorrizadas no solo sugiere una falta de toma y transporte sustancial del manganeso en hifas externas sino un efecto adicional de la VAM sobre la adquisición radical del manganeso. Es improbable, sin embargo, un efecto inhibidor directo, la disminución en los contenidos de manganeso es muy probablemente causada por cambios inducidos por la VAM en los microorganismos rizosféricos en general y una disminución en la población de reductores del manganeso en particular. Estas relaciones son mostradas esquemáticamente en la Fig. 15.25. En plantas de maíz VAM no solo los contenidos de manganeso caulinar y radical fueron menores comparando con plantas no micorrizadas sino también el número de bacterias reductoras de manganeso y la cantidad de manganeso intercambiable (Mn²⁺) en el suelo rizosférico. En trébol rojo, los menores contenidos caulinares y radicales de manganeso en plantas micorrizadas estuvieron relacionados con los mayores números bacterias oxidantes del manganeso lo que pudo causar una depresión similar en la disponibilidad del manganeso rizosférico como con la disminución de bacterias reductoras de manganeso.

Fig. 15.25 Presentación esquemática de componentes de la dinámica de nutrientes en y su adquisición desde la “hifosfera” de raíces endo- (VA-) micorrizadas y de componentes adicionales encontrados en raíces ectomicorrizadas. (Marschner & Deññ, 1994). Reimpreso con permiso de Kluwer Academic Publishers.

No se conoce mucho acerca del rol de la VAM sobre la toma de potasio, magnesio y azufre (Fig. 15.25). En Agropyron repens cerca del 10% del potasio total en las plantas micorrizadas era atribuido a la toma y entrega hifal. Aunque se ha demostrado transporte hifal para azufre y calcio usando radioisótopos, las cantidades transportadas son probablemente muy pequeñas, por lo menos para calcio como se indicó por los frecuentemente reportados menores contenidos caulinares de calcio de las plantas micorrizadas.  Los menores contenidos de calcio en las plantas micorrizadas están probablemente relacionados con los cambios en la morfología y diferenciación radical, por ejemplo la realzada lignificación y suberificación de la endodermis con la infección VAM. De acuerdo con esto en plantas micorrizadas de maíz los contenidos caulinares de silicio fue también inferior contra plantas no micorrizadas.

Comparando con el fósforo, hay poca información acerca del rol de la VAM en la adquisición del nitrógeno –por lo menos en no leguminosas- aunque ambos ecosistemas naturales y agrícolas están frecuentemente limitados en nitrógeno, más que por fósforo. En apio cerca del 20% de la toma de nitrógeno total fue atribuible a la toma y entrega hifal a la planta hospedera, y en Agropyron repens esta proporción fue de cerca del 31%. Son muy probables altas tasas de transporte de nitrógeno reducido en las hifas en la forma de arginina y glutamina junto con los polifosfatos. Pero aún a una capacidad similar de toma y entrega –en una base molar- del fósforo, nitrógeno y potasio por las hifas, debido a la mucha mayor demanda total por la planta hospedera, la proporción del potasio y nitrógeno contribuidos por las hifas externas debe permanecer relativamente baja comparando con el fósforo. 

Un gran problema en la evaluación y cuantificación del rol de la VAM en la nutrición mineral vegetal surge a partir de los simultáneos cambios en el crecimiento, y particularmente en la morfología y fisiología radical, llevados a cabo por lo colonización micorrícica. Como se resumió en la Tabla 15.16 para maíz, a similares pesos secos caulinar y radical el área superficial radical fue mucho menor en plantas micorrizadas comparando con plantas no micorrizadas. Ya que las plantas micorrizadas tienen una mayor área lamina foliar y también una mayor demanda por fotosintatos (y de este modo una menor resistencia estomatal) las tasas de transpiración fueron mayores y también las tasas de toma de agua por unidad de longitud radical  y las tasas de flujo másico hacia la superficie. El menor contenido caulinar de potasio en las plantas micorrizadas corresponde con la reducción en el área superficie radical y el relativamente bajo trasporte hifal del potasio. Los contenidos de fósforo, zinc y cobre son mucho mayores, que el del magnesio no afectado y el del calcio mucho menor. El contenido de manganeso es mucho menor en las plantas micorrizadas y corresponde con el mucho menor número de bacterias reductoras de manganeso en la rizosfera. Las cantidades de hierro y boro son menores en las plantas micorrizadas sugiriendo que por lo menos la toma y transporte hifal de estos dos micronutrientes es poco ó ausente.

En leguminosas cultivadas en suelos deficientes en fósforo, la VAM realza la nodulación, la fijación de N2 y el crecimiento de la planta hospedera (Tabla 15.17). En vista del alto requerimiento de fósforo para la nodulación se espera una alta dependencia con la VAM bajo estas condiciones. Sin embargo, la simbiosis Rhizobium impone una fuerte demanda por fotosintatos, y la colonización micorrícica añada una nueva demanda de tamaño similar. Esta competencia en demanda se refleja no solo en una disminución en la relación peso seco raíz/vástago sino también en una menor actividad nitrogenasa de los nódulos comparando con plantas no micorrizadas suficientes en fósforo.

La existencia de puentes hifales extraradicales VAM entre plantas individuales de la misma, ó diferentes especies vegetales en cultivos mixtos es una vía potencial para la transferencia de nutrientes entre las plantas. En principio, tal transferencia es también posible para el nitrógeno entre leguminosas y no leguminosas en un cultivo mixto, ó intercalado, como se muestra en la Fig. 15.26 para soya y maíz. Sin embargo, solo toma lugar una transferencia considerable de nitrógeno desde la leguminosa al maíz cuando la leguminosa es suplida con nitrógeno mineral, no cuando depende de la fijación de N₂. En vista de los altos costos de carbono para la fijación de N₂, no es sorprendente que las leguminosas tengan mecanismos para evitar el drenado del nitrógeno fijado, vía hifas VAM, hacia la no leguminosa. También en soya cultivada en campo intercalada con maíz, fue insignificante la transferencia directa del nitrógeno fijado desde la soya al maíz vía hifas VAM. Los ligeros contenidos superiores de nitrógeno en el maíz micorrizado se presumen están relacionados con bajas actividades microbianas en la rizosfera y de este modo menos nitrógeno es secuestrado comparando con plantas no micorrizadas.

Fig. 15.26 Peso seco y toma de nitrógeno por plantas de maíz y soya cultivadas en suelo micorrizadas con VA (Glomus mosseae) bien sin nitrógeno (-N), con NH₄NO₃, ó nodulada (N₂ fijado). (Basado en Bethlenfalvay et al., 1991)

En comunidades de especies silvestres existe la transferencia del fósforo vía hifas VAM entre diferentes plantas individuales (e.g., grandes y pequeñas) pero es muy lenta y no es de importancia ecológica; esto parece ser diferente para el nitrógeno, particularmente desde raíces agonizantes a raíces a las raíces vivas de las plantas vecinas.

Hasta el momento la mayoría de los efectos realzantes de la VAM en el crecimiento y toma de nutrientes minerales en la planta hospedera se han obtenido bajo condiciones ambientales controladas, y usualmente optimizadas para el hongo. Los resultados demuestran el potencial de la asociación micorrícica para el crecimiento de la planta hospedera. Bajo condiciones de campo el logro de este potencial puede ser severamente restringido, por ejemplo, por los colémbolos del suelo apacentando en el micelio externo y de este modo disminuyendo el área superficial absorbente. Se muestra otra limitación en la Tabla 15.18. La supresión de la flora nativa VAM por la fumigación del suelo limitó la toma de fósforo y deprimió el peso seco caulinar hasta la floración. En la madurez, sin embargo, el peso seco caulinar fue similar en ambos tratamientos pero el rendimiento de semilla y por lo tanto el índice de cosecha disminuyeron notablemente en las plantas con alta asociación micorrícica. Se sugirieron mediciones adicionales de que en las plantas con alta asociación micorrícica, el crecimiento caulinar más vigoroso en combinación con un sistema radical más superficial y una menor relación longitud radical/peso caulinar causaron un más severo estrés por sequía durante el crecimiento reproductivo.