16.4 Suelos Inundados y anegados

16.4.1 Factores químicos del suelo

16.4.2 Respuestas vegetales

16.4.3 Mecanismos de adaptación

16.4.1 Factores químicos del suelo

En los suelos inundados* (*los términos inundado y anegado son, por lo general, usados como sinónimos para describir suelos con niveles excesivos de agua), el aire es desplazado desde los espacios porosos cualquiera a diferentes profundidades del subsuelo (lo que resulta en una alta capa freática) ó en el suelo superficial. Esto se presenta frecuentemente en los climas templados durante el invierno y primavera y también, temporalmente, durante el verano después de fuertes lluvias ó riegos excesivos en suelos de lento drenaje ó pobremente estructurados. Los suelos anegados ó sumergidos están permanentemente debajo del nivel freático, ó están inundados por lo menos varios meses cada año.  Los suelos cultivados con arroz de aniego son el ejemplo agrícola mejor conocido de tales suelos. Ya que el oxígeno (y otros gases) se difunden cerca de 10³-10⁴ veces más rápidamente en el aíre que en el agua ó en suelos saturados con agua, el oxígeno se agota más ó menos rápidamente debido a la respiración de los microorganismos del suelo y de las raíces vegetales en los suelos inundados. Se presentan varios grados de agotamiento del oxígeno (hipoxia) y anoxia (ausencia del oxígeno molecular). Una vez que se ha consumido el oxígeno molecular en la respiración, varias poblaciones de microorganismos utilizan otros aceptores finales de electrones para la respiración. Las secuencias de reducción toman lugar a potenciales redox específicos y se muestran en la Tabla 16.14. Ya que los suelos son extremadamente heterogéneos y se caracterizan por que difieren en micrositios en cuanto a tamaño de poros, contenido hídrico y actividad microbiana, los potenciales redox varían ampliamente a cortas distancias. El cambio desde suficiencia de oxígeno a deficiencia de oxígeno puede presentarse dentro de unos pocos milímetros, y aun en suelos aeróbicos el interior de los agregados del suelo pueden ser anaeróbicos.

Tan pronto como el oxígeno libre se ha agotado el nitrato es usado por los microorganismos del suelo como un aceptor alternativo de electrones en la respiración. El nitrato es reducido a nitrito (NO ), varios óxidos nitrosos (e.g., N₂O, NO), y a nitrógeno molecular (N₂) en el proceso de desnitrificación. El nitrito puede acumularse temporalmente durante este proceso, especialmente en suelos que son alternativamente humedecidos y secados. Particularmente en suelos ácidos sometidos a la nitrificación heterotrófica, también se forman nitritos y varios óxidos nitrosos durante la nitrificación (NH → NO ). La desnitrificación puede ser realzada en la rizosfera, por ejemplo en trigo, cuando los contenidos de agua en el suelo son altos, sugiriendo potenciales redox menores a través del consumo del oxígeno por las raíces y por los microorganismos del suelo. Los óxidos de manganeso [principalmente Mn(VI)] son los siguientes aceptores de electrones. En suelos ácidos altos en óxidos de manganeso y materia orgánica pero bajos en nitrato, pueden concentrarse muy altos niveles de Mn²⁺ intercambiable  y soluble en agua dentro de unos pocos días. Después de una prolongada inundación se presenta la reducción del Fe(III). La reducción del hierro esta asociada con un marcado incremento en el pH del suelo. Para especies vegetales adaptadas a suelos inundados (especies de aniego, e.g., arroz) la realzada reducción del hierro incrementa la disponibilidad del hierro, y bastante frecuentemente las plantas pueden sufrir de niveles excesivos de hierro. La reducción del hierro incrementa la solubilidad y disponibilidad de fosfatos para las especies de aniego si el Fe(III)PO₄ se presenta en el suelo en cantidades suficientes. La reducción del sulfato a H₂S en los suelos sumergidos puede disminuir la solubilidad del hierro, zinc, cobre, y cadmio mediante la formación de sulfuros escasamente solubles. La deficiencia de zinc es difundida en el arroz, no a través de la formación de sulfuro de zinc sino debido a la formación de compuestos de zinc escasamente solubles en la rizosfera oxidada.

Varios productos del metabolismo microbiano del carbono, como el etileno, se acumulan en los suelos sumergidos. Durante la inundación prolongada, se acumulan ácidos grasos y fenólicos volátiles en suelos altos en materia orgánica rápidamente descomponible (e.g., después de la aplicación de abono verde, paja), lo que tiene un efecto perjudicial en el metabolismo y crecimiento radical (Sección 14.4.4). En suelos sumergidos a muy bajos potenciales redox puede también formarse grandes cantidades de metano (CH₄), por ejemplo, a partir del ácido acético. Los campos de arroz de aniego son una fuente importante de emisión de CH₄ y por lo tanto son de preocupación en relación al calentamiento global. Las emisiones de metano son superiores en los campos de arroz de aniego plantados que en los no plantados, ya que los exudados radicales pueden incrementar la producción de metano en la rizosfera y la porosidad radical del arroz realza su transporte en el aerénquima hacia los vástagos y la subsiguiente liberación en la atmósfera.

16.4.2 Respuestas vegetales

16.4.2.1 Daño por inundación

La mayoría de especies vegetales no adaptadas a la inundación (especies de secano, mesófitas) desarrollan secuencialmente síntomas de daño en un periodo de varios días si la inundación continúa. El marchitamiento, la senescencia foliar y, en especies herbáceas, la epinastia (torcimiento hacia abajo de las hojas) son probablemente los primeros síntomas. Una disminución en la conductividad hidráulica de las raíces y una acumulación del etileno en los vástagos son los responsables, respectivamente, del marchitamiento y la epinastia. Una rápida declinación en ó el cese del crecimiento extensión caulinar es otro síntoma típico, seguido después de varios días de inundación por una realzada senescencia de las hojas inferiores indicando la deficiencia de nitrógeno ó la falta de citoquininas originadas desde la raíz. La inundación puede deteriorar la nutrición del nitrógeno en leguminosas al interferir con la nodulación.

La severidad de los efectos de la inundación en el crecimiento y rendimiento depende de la especie vegetal, estado de desarrollo vegetal, propiedades del suelo (e.g., pH, contenido de materia orgánica), y de la temperatura del suelo en particular. La arveja es especialmente sensible a la inundación. Después de un solo día ó varios días, se presenta realzada senescencia, y justo después de la floración 24 h de inundación puede deprimir el rendimiento apreciadamente. Debido a que las bajas temperaturas del suelo disminuyen el requerimiento de oxígeno para la respiración, disminuye la caída en el potencial redox, y de este modo el daño debido a la inundación es menos severo a bajas que a altas temperaturas. El anegado del trigo por 30 días durante el llenado del grano a temperaturas del suelo de 15 y 25 ºC redujo el rendimiento de grano cerca del 20 y 70%, respectivamente. En el trigo las perdidas de nitrógeno por la desnitrificación en la rizosfera se hicieron considerables con una porosidad del suelo llena de aire del 12-10% y se incrementaron abruptamente debajo del 9-8%, particularmente bajo deficiencia de potasio. Esto es presumiblemente debido a la realzada exudación radical y del consumo de oxígeno por los microorganismos de la rizosfera en las plantas deficientes de potasio.

Si la principal causa del daño por inundación a los vástagos está relacionada directamente a la deficiencia de oxígeno a las raíces ó más indirectamente a la producción de sustancias tóxicas en el suelo depende de las circunstancias. Estas causas del daño son discutidas en la siguiente sección, con énfasis en el metabolismo y nutrición mineral vegetal. Revisiones comprensivas del tema son aquellas de Cannell (1977) y Drew (1988, 1990).

16.4.2.2 Crecimiento y toma de nutrientes

Las respuestas vegetales a corto plazo a las condiciones anaeróbicas del suelo pueden ser rápidamente evidenciadas al inundar un suelo previamente bien aireado. El crecimiento de las raíces existentes cesa inmediatamente (Fig. 16.12), y ellas pueden morir dentro de unos pocos días. En contraste, el crecimiento caulinar en términos de peso seco continua incrementándose por varios días a una tasa similar ó aun algo superior, aunque se observen dentro de unos pocos días síntomas visibles de daño por inundación (marchitamiento transitorio, inhibición de la extensión foliar, y clorosis).

Fig. 16.12 Efecto de la inundación sobre el peso seco de raíces seminales y vástagos de plántulas de trigo de invierno (▼, control; Ñ, inundado). (En base a Trought & Drew, 1980a.)

El cese del crecimiento radical y de la respiración radical conduce a una caída drástica en la toma y transporte de los nutrientes minerales hacia el vástago en unos pocos días de inundación (Tabla 16.15). Debido a que el peso seco caulinar continua incrementándose, la concentración de nutrientes en el vástago declina por la “dilución”. Hay evidencia de que por lo menos en varios casos de que la inhibida toma de nutrientes y de este modo la deficiencia de nutrientes está causalmente involucrada en la realzada senescencia foliar y en el cese del crecimiento caulinar en plantas sometidas a inundación. En maíz una falta de aireación conduce a concentraciones claramente inferiores de nitrógeno, potasio y fósforo en la zona de elongación caulinar y a una declinación en el crecimiento elongación caulinar. De acuerdo con esto rol en la carencia de nutrientes, en trigo los síntomas de senescencia foliar inducida por la inundación pueden ser evitados mediante la aplicación diaria de nitrógeno (nitrato ó amonio) a la superficie del suelo inundado donde las nuevas raíces se estén desarrollando. También, en experimentos a largo plazo, la alta aplicación de fertilizantes de nitrógeno alivio el daño por inundación en cultivos de cereales debido a ambos la compensación de las perdidas por la desnitrificación y de la toma deteriorada desde los suelos pobremente aireados.

Los efectos benéficos de la aplicación adicional del nitrógeno en el crecimiento caulinar no deben ser sobreestimados y generalizados, sin embargo, debido a que la toma de otros nutrientes minerales también es deteriorada (Tabla 16.15). Además, la deficiencia de nutrientes es solo un aspecto del daño por inundación. En suelos altos en materia orgánica y nitratos, la repentina inundación puede conducir a una acumulación de nitritos en la solución del suelo a concentraciones que son tóxicas para las raíces de especies vegetales sensibles. El tabaco, por ejemplo, es dañado por concentraciones de nitrito tan bajas como 5 mg l^-1, pero se encuentran frecuentemente valores 10 veces superiores a estos en suelos inundados altos en materia orgánica. El daño por inundación causado por la toxicidad de manganeso se presenta en especies vegetales con tolerancia inherentemente baja al manganeso como la alfalfa (Tabla 16.16), especialmente en suelos ácidos que contienen altos niveles de óxidos de manganeso. A pH ~5, con una considerable falta de cantidad de nitrato para actuar como una alternativo aceptor de electrones, aún en un periodo de 3 días de inundación se conduce a un contenido de manganeso  en las hojas que es extremadamente tóxico para la alfalfa. Aunque el encalado no puede prevenir la toxicidad por manganeso inducida por la inundación a corto plazo este puede por lo menos reducir considerablemente el contenido de manganeso y de este modo los efectos perjudiciales en el crecimiento.

En especies de aniego la toma excesiva de hierro puede causar toxicidad por hierro. El “bronceado” de las hojas es un típico desorden nutricional en arroz de aniego causado por la toxicidad por hierro y contenidos foliares de 700 mg Fe kg^-1 materia seca y superiores. Con la toxicidad por hierro se incrementa la actividad de las polifenol oxidasas y los polifenoles oxidados son la causa del “bronceado”  como en el caso de la “pecas marrones” con la toxicidad por manganeso (Sección 9.2.7). En principio, las grandes cantidades de hierro en las plantas pueden dar origen a la formación de radicales de oxigeno como se muestra abajo

Los radicales hidroxilo en particular son altamente fitotóxicos y son responsables de la peroxidación de los lípidos de la membrana (Sección 2.3) y la degradación proteica como se muestra en la Tabla 16.17 para E. hirsutum, una especie de aniego intolerante al hierro. Ligado a la realzada toma de hierro y a la formación de radicales superóxido esta un incremento en la actividad de la superóxido dismutasa (SOD) lo que conduce a la formación de H₂O₂ extra que tienen que se detoxificados por peroxidasas ó catalasas. Sin embargo, en las raíces de E. hirsutum la actividad catalasa no fue detectable y el aumento en la actividad peroxidasa fue pequeño. En las hojas las actividades de las enzimas de limpieza del H₂O₂ son usualmente superiores que en las raíces (Sección 5.2.2), y el “bronceado” puede ser considerado como una expresión de la realzada actividad de la peroxidasa y la polifenol oxidasa inducidas por los niveles excesivos de hierro.

A bajas concentraciones de oxígeno en el medio radical se disminuye la selectividad de la toma de K⁺/Na⁺ por las raíces a favor del Na⁺ y se retarda el transporte de K⁺ a los vástagos (Sección 2.5). El realzado transporte de sodio a los vástagos aún después de una deficiencia de oxígeno a corto plazo (1h) puede permanecer como un “efecto de memoria” por varios días y está asociado con la incrementada síntesis de proteínas de membrana en las raíces. De acuerdo con este efecto de la deficiencia de oxígeno en la selectividad de la toma de iones, puede presentarse un tipo particular de daño por inundación en regiones semiáridas y áridas después de un fuerte riego con agua salina. En la mayoría de especies cultivadas la tolerancia a las sales está basada en mecanismos que previenen ó por lo menos restringen la acumulación de sales en los vástagos (mecanismos de exclusión, Sección 16.6). Estos mecanismos se basan en una alta actividad metabólica en las raíces y de este modo, en las especies de secano, en la aireación del suelo. Para un nivel de salinidad dado en el sustrato se incrementan por lo tanto los contenidos de sodio y cloruro en las hojas por ambos un incremento en la temperatura e inundación (Tabla 16.18). Debido al mayor requerimiento de oxígeno a 20ºC que a 10ºC, la inundación es mucho más efectiva a 20ºC para incrementar los niveles de sodio y cloruro en las hojas. El daño por sales por lo tanto más probablemente tome lugar a 20ºC que a 10ºC. Se han encontrado resultados similares en árboles de manzano. En girasol, la inundación incremento el contenido de sodio en las hojas mucho más que el contenido de cloruros, indicando el deterioro del mecanismo de exclusión (bomba de eflujo de Na⁺, Sección 16.6.5) en las raíces no adaptadas a la deficiencia de O₂ en su ambiente. Esta interacción entre la salinidad y la aireación del suelo debe ser considerada en la practica del riego cuando se este usando agua salina, especialmente en suelos pobremente estructurados.

16.4.2.3 Etanol, metabolitos fitotóxicos

Aún en sustratos aireados, debido al alto consumo de oxígeno en los meristemos apicales de la raíz en particular, pueden predominar condiciones hipóxicas y una alta proporción de células puede estar involucrada en el metabolismo anaeróbico. Bajo deficiencia de oxígeno en el medio de enraizado (e.g., inundación) se realza el metabolismo anaeróbico en las raíces de la mayoría de especies vegetales, independiente de su tolerancia a la inundación, y se incrementa la formación de etanol y lactato a expensas de la degradación de carbohidratos en el ciclo del ácido tricarboxílico (TCA):

La fermentación a etanol es ineficiente en la utilización del carbono, son producidas 2 moles de ATP por mol de hexosa comparando con las 36 moles de ATP por mol de hexosa en el ciclo TCA y la respiración aeróbica. La realzada tasa de glicólisis bajo anaerobiosis (efecto Pasteur) puede ser considerada una reacción compensatoria en términos de carga energética. En plantas de arveja después de 3 a 4 días de inundación la concentración del etanol en las raíces se incremento agudamente y la liberación de etanol en el xilema se elevo hasta 2.1 mм comparada con 0.07 mм en el control no inundado. La pobre aireación del suelo inducida por el excesivo riego de los árboles de manzano puede aún incrementar el contenido de etanol de los frutos en el momento de cosecha y reducir el mantenimiento de la calidad durante el almacenamiento. La acumulación de etanol en las raíces ha sido sugerida como el principal factor responsable del daño por inundación a especies de secano pero esto parece improbable por un número de razones. En primer lugar las células y tejidos vegetales son capaces de tolerar concentraciones bastante altas de etanol, y aunque se han encontrado estrechas correlaciones entre la concentración de etanol y el daño por anegamiento los efectos perjudiciales sobre el crecimiento vegetal son probablemente causados por el acetaldehído que es un intermediario en la formación del etanol (ver arriba) y es altamente tóxico. Es cuestionable, sin embargo, si hay una causa universal de daño por anoxia en todas las especies y tejidos vegetales. La difusión del daño por anoxia varía en gran parte entre especies, tejidos y condiciones experimentales, y el tiempo que toman los tejidos ó plantas para morir puede tomar desde unas pocas horas a meses. Cuando una muerte es rápida las malfunciones celulares pueden deberse a una declinación en el nivel de ATP lo que conduce al deterioro en la bomba de eflujo de H⁺ y en la acidificación del citoplasma. En tejidos y plantas donde el daño es menos rápido y se mantienen los niveles de ATP, el carbohidrato almacenado puede limitar la sobrevivencia bajo anaerobiosis. De acuerdo con esto bajo condiciones anaeróbicas un suministro exógeno de glucosa prolongaría la viabilidad de la punta radical y retrasaría la perdida del potencial de elongación de las raíces.

Un posible factor que empeora el daño por anoxia es el resuministro de aire, lo que se presenta típicamente bajo condiciones de inundación temporal. Este “estrés posanoxia” depende de la acumulación del etanol y de las actividades de las SOD y peroxidasas formadas bajo la anaerobiosis. El resuministro de aíre realza la conversión del etanol en acetaldehído y la generación de radicales de oxígeno. El pretratamiento con ácido ascórbico como un antioxidante es por lo tanto un medio efectivo para aumentar la tolerancia de tales plantas al “estrés posanoxia”.

En suelos de alto contenido de materia orgánica y con simultáneamente alta actividad microbiana los periodos prolongados de inundación conducen a la acumulación de ácidos grasos y fenólicos volátiles en el suelo, los que son factores adicionales de estrés que afectan el metabolismo y crecimiento radical, especialmente a bajo pH del suelo (Sección 14.4).

La importancia relativa de las sustancias tóxicas que se acumulan en el suelo, y de las toxinas originadas por la raíz debido a la inundación depende de circunstancias particulares. Por ejemplo, en especies de secano la repentina inundación en un suelo con alta temperatura afecta principalmente el metabolismo radical vía anaerobiosis. Después de periodos prolongados de inundación de suelos altos en materia orgánica, sin embargo, la acumulación de toxinas originadas del suelo puede volverse una crecientemente importante causa de daño (Sección 14.4).

16.4.2.4 Fitohormonas, Señales raíz-vástago

La inundación (ó anaerobiosis) inhibe el crecimiento radical y la síntesis y transporte al vástago de citoquininas y giberelinas (Sección 14.4). Correspondientemente, la aplicación foliar de citoquininas y giberelinas puede contrarrestar por lo menos temporalmente la inhibición de la elongación caulinar y la realzada senescencia foliar impuesta por la inundación. La rápida declinación en la tasa de elongación foliar y en la apertura estomatal en respuesta a la inundación, sin embargo, no son causadas por la menor exportación de citoquininas desde las raíces sino por los elevados niveles de ABA en las hojas. En Phaseolus vulgaris bajo hipoxia en 3-4 h la tasa de elongación foliar se disminuye desde 0.94 a 0.18 mm h^-1, la conductancia estomatal va desde 0.94 a 0.25 cm s^-1, y el ABA se incrementa desde 0.77 a 3.99 nmol g^-1 peso seco foliar. Estos autores atribuyeron al menos parte del incremento en los niveles de ABA en las hojas a la importación del xilema desde las raíces. Por otro lado ha sido cuestionada la posibilidad de un incremento en la exportación radical de ABA bajo condiciones de inundación por Jackson et al. (1988) y Jackson (1991a).

Está bien documentada la acumulación de etileno en los suelos así como en las raíces bajo la inundación. La acumulación de etileno en los suelos se vuelve crecientemente importante a concentraciones de oxígeno en la atmósfera del suelo debajo del 9%. Debido a las muchas menores tasas de difusión de los gases en el agua comparada con el aire, la película de agua alrededor de las raíces atrapa el etileno en el tejido radical ("efecto vejiga de agua"). El resultante incremento en la concentración de etileno en el tejido radical tiene un número de efectos en el crecimiento y morfología radical (Capitulo 14), provocando simultáneamente cambios anatómicos en el tejido radical y la exportación del etileno, ó de su precursor 1-aminociclopropano-1-carboxilato (ACC, Sección 5.6).  Este también actúa como una señal radical inductora de respuestas epinásticas a la inundación en hojas de plantas herbáceas.

La formación del aerénquima, los notables espacios de aire en el cortex de la raíz que son producidos mediante la inundación ó el crecimiento de raíces en soluciones no aireadas (Fig. 16.13) es llevada a cabo por la acumulación del etileno. El suministro de etileno de manera externa a las raíces vía una solución nutritiva induce un efecto similar así como la inundación en la formación del aerénquima. El prevenir la acumulación de etileno mediante el bombeo de gas N₂ a través de la solución previene la formación del aerénquima. Esta respuesta a niveles elevados de etileno no está restringida a las raíces sino también se observa en la base del vástago y en las partes básales del tallo y es esencial para la ventilación interna de las raíces cultivadas en ambientes anaeróbicos (Sección 16.4.3.2).

Fig. 16.13 Secciones transversales de raíces de maíz bajo microscopia electrónica de barrido. (1) Control cultivado en una solución bien aireada; (2) raíz que recibió 5 μl etileno l^-1 en aíre; (3) raíz de una solución no aireada; (4) raíz que recibió nitrógeno en gas (tratamiento anóxico). C, Espacios corticales de aire (De Drew et al, 1979)

La realzada formación de aerénquima en las raíces no está confinada a la inundación ó anaerobiosis sino que también se presenta en la respuesta a la deficiencia de nutrientes, y la deficiencia de nitrógeno en particular, a pesar de las bajas tasas de formación de etileno (Tabla 16.19). El incremento en la formación de aerénquima bajo la deficiencia de nutrientes puede ser llevado a cabo por una mayor sensibilidad del tejido al etileno.

16.4.3 Mecanismos de adaptación

16.4.3.1 Tolerancia versus Evasión

Las plantas difieren ampliamente en su capacidad para adaptarse a la inundación, como se aprecia a partir de las diferencias entre las especies de aniego y de secano. Los ejemplos extremos de cultivos son la cebada y el arroz de aniego. Existen otras diferencias genotípicas bien conocidas entre las especies forrajeras. El principal factor de estrés para las plantas en los suelos inundados es el déficit de oxígeno. De acuerdo al concepto general de estrés de Levitt (1980) se puede conseguir la adaptación mediante la evasión del factor de estrés ó la tolerancia al estrés ó ambas de estas estrategias:

La importancia relativa de los dos componentes de tolerancia versus la evasión depende de varios factores, de la duración del déficit del oxígeno en particular. Para un déficit de oxígeno a corto plazo (e.g., después de fuertes lluvias) se requiere de tolerancia al estrés, mientras que para un déficit a largo plazo también se necesita de la evasión del estrés del suelo. La evasión del estrés se vuelve el factor clave en la adaptación vegetal a suelos permanentemente inundados. A fin de hacer frente a las altas concentraciones de Fe⁺² en los suelos sumergidos, las especies de aniego requieren de mecanismos particulares para detoxificar al hierro cualquiera por la exclusión desde la toma (rizosfera oxigenada) ó su toma (includer) y detoxificación mediante altas actividades de SOD y peroxidasa y catalasa:

16.4.3.2 Adaptación Metabólica

Comparadas con las especies sensibles a la inundación, las especies tolerantes a la inundación son más capaces de regular su tasa de glicólisis y fermentación a etanol. Se ha mostrado evidencia sobre la importancia de esta regulación en la Tabla 16.20 para cebada y arroz de aniego. En cebada bajo hipoxia la actividad de la alcohol deshidrogenasa (ADH) se incremento cerca de diez veces mientras que la actividad de la citocromo oxidasa disminuyo marcadamente. A pesar del alto flujo de carbono a etanol, la cebada no fue capaz de mantener la carga energética. En contraste, el arroz retuvo una alta actividad de la citocromo oxidasa. Esta enzima tiene una alta afinidad por el O₂ y puede ayudar a secuestra cualquier oxígeno disponible en las raíces para mantener un alto nivel de ATP. De acuerdo a la hipótesis del pH stat de Davies-Roberts, la prevención de la acidificación del citosol (e.g.,  mediante el transporte de malato y lactato a la vacuola) es un factor clave en la resistencia a la anaerobiosis.